Sažetak
Dvodimenzionalna elektronička spektroskopija (2DES) omogućila je izravno ispitivanje međudjelovanja koherentne ekscitonske dinamike i fluktuacija okoliša u pigmentno-proteinskim kompleksima mapiranjem sprezanja u pobuđenom stanju i njihove vremenske evolucije u frekvencijskoj domeni[1, 2]. U Fenna–Matthews–Olson (FMO) kompleksu, prekretna studija 2D Fourierove transformacijske elektroničke spektroskopije izvijestila je o „izravnom dokazu“ za „iznimno dugovječnu elektroničku kvantnu koherenciju“ i s njom povezanim „signalima kvantnog kucanja“ među ekscitonima na 77 K, pri čemu su kucanja trajala 660 fs[3, 4]. Naknadni rad proširio je ova opažanja na fiziološke temperature, izvještavajući da „isti signali kvantnog kucanja opaženi na 77 K opstaju do fiziološke temperature“, s vremenom e-opadanja koherencije pobuđenog stanja od 130 fs na 277 K i koherencijom opaženom nakon 300 fs[2]. Paralelno s tim, fizičari i kemijski fizičari razvili su modele otvorenih kvantnih sustava koji pokazuju da ne-markovska dinamika može podržati valovito gibanje tijekom nekoliko stotina femtosekundi čak i na 300 K te da konvencionalni markovski Redfield pristupi mogu biti nepouzdani kada energije reorganizacije nisu male u usporedbi s elektroničkim sprezanjima[5].
Međutim, pojavila se značajna reinterpretacija. Argumentirano je da 2D spektri fotonske jeke na sobnoj temperaturi postavljaju gornju granicu od oko 60 fs za elektroničko defaziranje, a dugovječne oscilacije pripisane su vibracijskoj koherenciji, a ne interekscitonskoj (čisto elektroničkoj) koherenciji[6]. Široka sinteza također zaključuje da su „interekscitonske koherencije prekratkog vijeka da bi imale bilo kakav funkcionalni značaj“ te da dugovječne oscilacije „potječu od impulzivno pobuđenih vibracija“ (često Raman-aktivni modovi osnovnog stanja)[7]. Trenutna slika vođena fizikom stoga je nijansirana: kvantna koherencija u fotosintezi eksperimentalno je stvarna i teorijski neizbježna, ali njezina funkcionalna uloga ovisi o tome koje se koherencije mjere (optičke, interekscitonske, vibroničke ili vibracijske) i o mikroskopskoj strukturi interakcije sustava i okoliša te spektralnoj gustoći[7, 8].
Uvod
Radna fizikalna definicija kvantne biologije je „identifikacija i proučavanje kvantnih fenomena u biološkim sustavima“, a polje se opisuje kao ono kojim „dominira potraga za funkcionalnom kvantnom mehanikom skrivenom u složenim biosustavima“[9]. Unutar ovog širokog plana, fotosintetsko prikupljanje svjetlosti postalo je žarišna točka jer su ultrabrzi eksperimenti sugerirali koherentnu kvantnu dinamiku u pigmentno-proteinskim kompleksima, dok se teorijska analiza morala suočiti s jakim sprezanjem između elektroničkih pobuđenja i kretanja jezgara u proteinskim okruženjima[10, 11]. Kanonski modelni sustav za ovaj fizikalni program je FMO kompleks, koji se dugo koristi za proučavanje kako elektronička sprezanja omogućuju učinkovit prijenos energije s antene na reakcijski centar; zapravo, 2D spektroskopija u vidljivom području eksplicitno je razvijena za „izravno mjerenje elektroničkih sprezanja“ u FMO[12]. Rana 2D mjerenja već su pokazala da energija pobuđenja ne „kaskadira jednostavno korak po korak niz energetsku ljestvicu“, već slijedi različite putove koji osjetljivo ovise o prostornom karakteru delokaliziranih valnih funkcija pobuđenog stanja — što je inherentno kvantnomehanička tvrdnja o prirodi relevantnih svojstvenih stanja i sprezanja[12].
Iz perspektive fizičara, FMO pruža eksperimentalno ograničen testni poligon za teorije otvorenih kvantnih sustava u režimu u kojem nekoliko pojednostavljujućih aproksimacija može zakazati. Široko citirana zabrinutost jest da se, zbog „jakog sprezanja (100 cm) između elektroničkih pobuđenja i kretanja jezgara u proteinskim okruženjima“ oko FMO, perturbacijske, markovske i aproksimacije neovisnog okoliša mogu urušiti, što motivira neperturbacijske i ne-markovske tretmane[11]. Ista logika pregleda naglašava da je najbliži „klasični“ komparator Försterov model, koji prijenos tretira kao nekoherentnu stopu i „zanemaruje sve koherencije ili superpozicije između mjesta“, ali to može biti nedostatno u režimu jakog sprezanja[11].
Budući da je „neto rezultat taj da koherencija pridonosi, ali na suptilan način“, središnji zadatak za kvantnu biologiju orijentiranu na fiziku postao je odvajanje (i) onoga što je izravno utvrđeno spektroskopijom i mikroskopskim modeliranjem od (ii) onoga što se zaključuje o biološkoj funkciji[9]. U nastavku je literatura o FMO organizirana oko eksperimentalno vođenih tvrdnji o koherenciji (2DES i srodne tehnike), teorijskih okvira korištenih za njihovo modeliranje (master jednadžbe, spektralne gustoće i ne-markovske metode), paradigme transporta potpomognutog okolišem i vibroničko-vibracijske reinterpretacije koja je preoblikovala konsenzus polja od sredine 2010-ih[7].
Rezultati 2DES-a iz 2007.
Dvodimenzionalna elektronička spektroskopija pruža korelacijsku kartu frekvencija-frekvencija strukture i sprezanja pobuđenog stanja, te može razlučiti dinamičke potpise kao što su koherentna kucanja praćenjem evolucije spektralnih značajki s vremenom „populacije“ (čekanja)[1, 2]. U radu o FMO iz 2007., 2D Fourierova transformacijska elektronička spektroskopija korištena je za proširenje ranijih istraživanja 2DES-a i „dobivanje izravnih dokaza za iznimno dugovječnu elektroničku kvantnu koherenciju koja igra važnu ulogu u procesima prijenosa energije“ u FMO[3]. Središnji eksperimentalni potpis bio je da se „kvantna koherencija manifestira u karakterističnim, izravno uočljivim signalima kvantnog kucanja među ekscitonima“ u FMO na 77 K, što je interpretirano kao valoviti prijenos energije[3]. Presudno, isti je rad naglasio da se „mehanizam prijenosa energije često opisuje poluklasičnim modelima koji prizivaju 'skakanje' populacija pobuđenih stanja“ te je postavio kucanje u 2DES-u kao dokaz da takvi modeli izostavljaju bitnu koherentnu dinamiku[3].
Vremenska skala naglašena u izvornoj interpretaciji bila je da „kvantno kucanje traje 660 fs“, što je uokvireno kao iznenađujuće u odnosu na „opću pretpostavku da se koherencije odgovorne za takve oscilacije vrlo brzo uništavaju“[4]. Unutar iste rasprave, autori su tvrdili da reprodukcija tako dugovječne koherencije zahtijeva da „protein mora imati aktivniju ulogu u realističnom modelu okoliša“, tj. da se fluktuacije inducirane okolišem ne mogu tretirati kao jednostavan, nekoreliran šum koji djeluje neovisno na svaki kromofor[4]. Također su uključili eksplicitnu dijagnostiku koja razlikuje elektroničko kvantno kucanje od kretanja vibracijskog valnog paketa: „ako bi ova oscilacija bila posljedica kretanja vibracijskog valnog paketa, očekivalo bi se da ekscitonski vrh oscilira u frekvenciji, ali zadržava konstantan volumen“[4].
Iako je ova tvrdnja iz 2007. bila katalizator, ona je odmah implicirala težak inverzni problem: eksperiment promatra nelinearne funkcije optičkog odziva, a ne izravno elemente matrice gustoće, tako da mehanički zaključak zahtijeva model o tome kako interakcije sustava i okoliša generiraju opažene oscilatorne signale unakrsnih vrhova[4]. To je upravo prostor u kojem su alati fizičara — kvantna dinamika u strukturiranim okruženjima, spektralne gustoće i ne-markovske master jednadžbe — postali središnji za ovo polje[5, 11].
Tvrdnje o koherenciji na sobnoj temperaturi
Ključno pitanje koje su potaknuli rani radovi bilo je opstaju li slični znakovi koherencije na fiziološkoj temperaturi. Studija 2D Fourierove transformacijske elektroničke spektroskopije iz 2010. izvijestila je da „isti signali kvantnog kucanja opaženi na 77 K opstaju do fiziološke temperature“ te da podudaranje faze i frekvencije ukazuje na „istu kvantnu koherenciju na svim temperaturama“[2]. U istom izvješću opaženo je „vrijeme e-opadanja“ od 130 fs za koherenciju pobuđenog stanja na 277 K, zajedno s koherencijom koja „traje preko 300 fs“, što su autori povezali s mogućnošću da bi evolucija mogla iskoristiti mehanizme kvantnog transporta potpomognutog okolišem[2]. Također su predložili mikroskopsko objašnjenje dosljedno s koreliranim šumom: kucanje preživljava jer „energije uključenih pobuđenih stanja fluktuiraju tako da energetski rascjep ostaje uglavnom konstantan“[2].
Neovisne analize temeljene na 2DES-u nastojale su kvantificirati stope defaziranja za specifične koherencije na niskoj temperaturi. Predstavljena je metoda za „određivanje stopa defaziranja pojedinačnih koherencija analizom kvantnog kucanja u unakrsnim vrhovima 2D spektara“, uz tvrdnju da dvije „nula-kvantne koherencije“ imaju životne vijekove „reda veličine pikosekunde“ na 77 K[13]. U istom radu navedene su eksplicitne vrijednosti prilagodbe: komponenta s τ = 1/γ_p imala je Γ_1 = 1/τ_1 = 9 cm-1, a komponenta s τ = 1/γ_p imala je Γ_2 = 1/τ_2 = 14 cm-1[13]. To odgovara životnim vijekovima od 1100 fs i 700 fs, respektivno, dok bi kucanje još uvijek moglo biti vidljivo na 1800 fs[13]. Nasuprot tome, za jednu kvantnu (optičku) koherenciju zabilježeno je da ima τ = 100 fs, što odgovara približno 100 fs[13].
Predloženo fizikalno objašnjenje za disparitet između dugovječnih interekscitonskih (nula-kvantnih) i kratkovječnih optičkih koherencija bilo je da su „fluktuacije energije prijelaza korelirane diljem kompleksa“, potencijalno zbog prostorno ujednačenih dielektričnih fluktuacija proteina[13]. U takvoj slici koreliranog šuma, fazna evolucija nula-kvantne koherencije neosjetljiva je na fluktuacije zajedničkog moda jer „uvođenje iste fluktuacije u obje energije prijelaza ω_a i ω_b … ne utječe na vremensku propagaciju“ relevantnih elemenata matrice gustoće, s obzirom na faznu evoluciju e-i(ω_b - ω_a)t[13]. Ova linija argumentacije izravno povezuje eksperimentalne mjerljive veličine (kucanja unakrsnih vrhova) sa strukturom otvorenog kvantnog sustava (korelirana nasuprot nekoreliranih sprezanja s okolišem) i motivira teorijske tretmane koji nadilaze pojednostavljene modele defaziranja[11, 13].
Metode i mjerljive veličine
Što 2DES može, a što ne može jedinstveno identificirati
Sa strogo fizikalnog stajališta, interpretacija 2DES oscilacija je nedovoljno određena osim ako se ne mogu isključiti vibracijski doprinosi i razmrsiti interferencije putova. Kasniji napor mikroskopske simulacije eksplicitno je naveo da „nelinearna spektroskopija ne može nedvosmisleno razlikovati koherentnu elektroničku dinamiku od podprigušenog vibracijskog gibanja“, naglašavajući da su potrebne rigorozne mikroskopske simulacije za interpretaciju istog tipa signala koji su potaknuli rane tvrdnje o koherenciji[14]. U skladu s ovim oprezom, teorijske i eksperimentalne studije razvile su polarizacijske i simetrijski utemeljene sekvence impulsa kako bi odvojile „koherentne kvantne oscilacije“ od „nekoherentne disipacije energije“, koristeći „fundamentalne simetrije višedimenzionalnih optičkih signala“ za dizajniranje sekvenci impulsa koje razlikuju ta dva doprinosa[15].
U istoj simetrijski vođenoj 2D analizi fotonske jeke, okoliš je modeliran spektralnom gustoćom preprigušenog Brownovog oscilatora s vremenom relaksacije okoliša od oko 100 fs i energijom reorganizacije od oko 55 cm-1 za svaki bakteriochlorophyll, te je zaključeno da koherentni potpisi brzo opadaju: „koherencije opadaju unutar 150 fs“, dok „C signali pokazuju nekoherentnu relaksaciju“[15]. Štoviše, navedeno je da „koherentni režim“ traje oko 200 fs, s ekscitonskim oscilacijama koje imaju period od 60–100 fs i odgovarajuće frekvencije od otprilike 100–300 cm-1[15]. Ovi rezultati ilustriraju temu koja se ponavlja: ovisno o mjerljivoj veličini i metodi analize, vremena koherencije izvučena iz 2D signala mogu se kretati od <60 fs do >1 ps, stavljajući veliku težinu na pretpostavke modeliranja o strukturi spektralne gustoće, neredu i odvajanju putova[13, 15].
Atomistički ulazi i spektralne gustoće
Glavni doprinos fizike bio je pokušaj povezivanja eksperimentalno opaženog defaziranja i relaksacije s atomističkim modelima okoliša putem spektralnih gustoća. Jedan simulacijski program kombinirao je molekularnu dinamiku, izračune elektroničke strukture i spektralnu simulaciju kako bi pružio „pristup, bez ikakvih slobodnih parametara“, u kojem se dobivaju trajektorije za vremenski ovisan Hamiltonijan koji sadrži „vremenski ovisne vertikalne energije pobuđenja … i njihova uzajamna elektronička sprezanja“[16]. U tom radu, predviđeni 2D spektri na 300 K opisani su kao oni koji ukazuju na „gotovo potpuni gubitak dugovječnih koherencija“ pri ekstrapolaciji opažanja s niske temperature na sobnu temperaturu[16]. Isti pristup otkrio je da je distribucija energija mjesta „ne-Gaussova“ i da je oblik apsorpcijske linije „uglavnom određen ne-Gaussovom distribucijom energija mjesta“[16].
Srodne atomističke studije usredotočile su se na izvlačenje spektralnih gustoća za FMO u različitim otapalima i na različitim temperaturama. Simulacije u mješavini glicerol-voda na 310 K i 77 K korištene su za „određivanje spektralnih gustoća koje se dobro slažu s ranijim eksperimentalnim procjenama“, a pristup je naglasio QM/MM tretman gdje se „svaki BChl tretira zasebno“ i okoliš se uključuje putem parcijalnih naboja u polju sila[17]. Na 77 K, izviješteno je da spora dinamika otapala ukazuje na „prisutnost statičkog nereda“, što znači nered na vremenskim skalama izvan onih relevantnih za konstrukciju spektralnih gustoća iz korelacijskih funkcija okoliša[17]. Isti rad je izvijestio da je amplituda rezultirajućih spektralnih gustoća „oko faktor 2–3 manja od ranijih rezultata“ te je naglasio da je „elektrostatska interakcija pigmenata s njihovim okolišem od ključne važnosti“[17].
Teorijski okviri
Režimi otvorenih sustava i granice Redfieldove teorije
Središnja teorijska poruka iz literature o FMO-u jest da fizikalni režim nije niti čisto koherentan niti čisto nekoherentan. U jednom istaknutom tretmanu kvantne dinamike temeljenom na hijerarhiji na fiziološkoj temperaturi, naglašeno je da u tipičnim fotosintetskim sustavima prijenosa energije pobuđenja (EET) „energije reorganizacije nisu male u usporedbi s elektroničkim sprezanjem“, tako da „pristup Redfieldove jednadžbe može dovesti do pogrešnih uvida ili netočnih zaključaka u vezi s kvantnom koherencijom i njezinim međudjelovanjem s proteinskim okolišem“[5]. Unutar tog okvira, izviješteno je da numerički rezultati pokazuju „kvantno valovito gibanje“ koje traje nekoliko stotina femtosekundi na fiziološkoj temperaturi i „koherentna valovita gibanja“ uočljiva do 350 fs na 300 K[5].
Isti model pokazao je izraženu ne-markovsku osjetljivost: u režimu opisanom kao „jako ne-markovski“, jednadžba temeljena na hijerarhiji dala je valovito gibanje koje traje 550 fs na 300 K, što se „ne može reproducirati“ konvencionalnom markovskom Redfieldovom jednadžbom[5]. U toj teorijskoj interpretaciji, tvrdilo se da kvantna delokalizacija pomaže „prevladati lokalne energetske zamke“, a kompleks je istražen kao mogući „ispravljač“ za jednosmjeran protok energije iskorištavanjem kvantne koherencije i proteinom prilagođenog krajolika energija mjesta[5].
Komplementaran pogled u preglednoj literaturi suprotstavlja kvantno-koherentnu sliku Försterovoj teoriji: Förster se opisuje kao najbliži klasični model jer tretira prijenos pobuđenja kao nekoherentnu stopu i „zanemaruje sve koherencije“, dok snažno sprezanje eksciton-vibracija zahtijeva sofisticiranije modele dinamike od onih koji predviđaju nekoherentno skakanje[9, 11]. To postavlja modelni plan fizičara: izgraditi modele koji interpoliraju između koherentne Hamiltonove dinamike i nekoherentnog skakanja, ostajući pritom vjerni eksperimentalno ili atomistički ograničenim spektralnim gustoćama[11, 17].
Hijerarhijske jednadžbe gibanja i ne-markovsko modeliranje
Više linija rada naglašava potrebu za ne-markovskim metodama. Studija usredotočena na HEOM primijetila je da uobičajene Redfieldove i Lindbladove master jednadžbe „ne uzimaju u obzir ne-markovsko ponašanje“ proteinskih vibracija, koje se mogu modelirati kao fononska kupelj koja stupa u interakciju s bakteriochlorophyllima[18]. U tom okruženju, HEOM je korišten za rješavanje dinamike za FMO monomer na sobnoj temperaturi i za praćenje mjera koherencije i isprepletenosti, uključujući opažanja prolazne isprepletenosti među specifičnim mjestima bakteriochlorophylla koja se „isključuje prije 0,5 ps“[18]. Iako takve analize isprepletenosti ovise o modelu, one naglašavaju da stanje otvorenog sustava može sadržavati netrivijalne kvantne korelacije na sub-pikosekundnim vremenskim skalama, te da je ova dinamika osjetljiva na parametre kao što su energije reorganizacije i „pad“ koherencije oko 0,2 ps u određenim postavkama parametara[18].
Atomistički pristupi otvorenim sustavima također su nastojali reproducirati eksperimentalne vremenske skale bez oslanjanja na pretpostavljene statičke korelacije. Jedna studija kombinirala je molekularnu dinamiku, vremenski ovisnu teoriju funkcionala gustoće i pristupe otvorenih kvantnih sustava za simulaciju EET dinamike, uvela „novi … pristup dodavanju kvantnih korekcija“ te izvijestila o kucanjima koherencije koja traju oko 400 fs na 77 K i 200 fs na 300 K, uz kvantitativnu usporedbu s HEOM-om i drugim metodama[19]. Značajno je da je taj rad izvijestio da „unakrsna korelacija energija mjesta ne igra značajnu ulogu“ u dinamici prijenosa energije, sugerirajući da dugovječna kucanja ne zahtijevaju nužno snažne unakrsne korelacije energija mjesta u pozadinskim fluktuacijama Hamiltonijana[19].
Struktura vibroničke spektralne gustoće i čisto elektronička koherencija
Zaseban teorijski mehanizam za održavanje dugovječne elektroničke koherencije u disipativnoj dinamici ekscitona naglašava niskofrekventno ponašanje spektralne gustoće. U jednoj studiji, zabilježena su dugotrajna kucanja u izračunatim 2D spektrima u rasponu „od 1,2 ps na 4 K do 0,3 ps na 277 K“, te je predložen „alternativni mehanizam“ koji daje „dugotrajnu i čisto elektroničku koherenciju“ unatoč jakom disipativnom sprezanju[8]. Ključni argument bio je da je „pažljivo modeliranje kontinuiranog dijela spektralne gustoće prema nultoj frekvenciji bitno“ jer ono određuje stopu čistog defaziranja γ_p, te da za superomski početak „J(0) = 0 i član čistog defaziranja nestaje γ_p = 0“, pa dekoherencija nastaje samo kroz relaksaciju[8]. Sukladno tome, predviđeno je da oscilacije unakrsnih vrhova ostanu vidljive na 277 K za superomski slučaj, dok postaju uvelike smanjene ili odsutne za Drude–Lorentzov oblik[8].
Gledano zajedno, ovi teorijski rezultati objašnjavaju zašto je debata o koherenciji ostala tehnički teška: izmjerene oscilacije odražavaju konvoluciju elektroničkih sprezanja, nereda, vibroničke strukture i spektralne gustoće okoliša, a suprotstavljene pretpostavke o niskofrekventnoj spektralnoj težini mogu kvalitativno promijeniti predviđeno defaziranje čak i kada ukupna učinkovitost prijenosa energije ostaje visoka[8].
Kvantni transport potpomognut okolišem
Središnji konceptualni razvoj iz fizike i teorije kvantnih informacija jest da šum može poboljšati, a ne samo potisnuti, transport kroz neredovite mreže. Jedna studija pokazala je da „čak i na nultoj temperaturi, transport pobuđenja kroz disipativne kvantne mreže može biti pojačan lokalnim šumom defaziranja“, te je opisala mehanizam u smislu proširenja energija mjesta induciranog defaziranjem, uzrokujući da se „proširene linije susjednih mjesta počnu preklapati“ tako da se prijenos populacije poboljšava kako rezonantni modovi postaju dostupni[20]. U istoj analizi naglašeno je da se brzi prijenos „ne može objasniti čisto koherentnom dinamikom“ i da ubrzanje proizlazi iz defaziranja koje može biti čak i lokalno[20].
Komplementarni okvir generalizirao je kvantna nasumična hoda u kontinuiranom vremenu na „neunitarnu i temperaturno ovisnu dinamiku u Liouvilleovom prostoru izvedenu iz mikroskopskog Hamiltonijana“, unutar Lindbladovog formalizma[21]. U tom pristupu tvrdilo se da „međudjelovanje slobodne Hamiltonove evolucije i toplinskih fluktuacija u okolišu“ povećava učinkovitost prijenosa u FMO „s oko 70% na 99%“, koristeći univerzalnu mjeru za učinkovitost transporta i njezinu podložnost[21]. Kasnija konceptualna analiza pružila je „univerzalno podrijetlo“ za kvantni transport potpomognut okolišem (ENAQT) u okruženjima s defaziranjem, navodeći da ENAQT nastaje zbog dva konkurentna procesa: tendencije defaziranja da populaciju učini ujednačenom i formiranja gradijenta gustoće ekscitona definiranog izvorom i ponorom[22]. U tom okviru, struja ekscitona u odnosu na defaziranje pokazuje nemonotonu ovisnost s maksimumom pri konačnoj snazi defaziranja, „signalizirajući pojavu ENAQT-a“, a to je eksplicitno uokvireno kao izvanredno jer je defaziranje disipativno, a ipak može poboljšati struju i protok energije[22].
Šira pregledna literatura slično navodi da čisti šum defaziranja može „poboljšati i stopu i prinos“ prijenosa energije pobuđenja u usporedbi sa „savršeno koherentnom evolucijom“, te pruža objašnjenje temeljeno na interferenciji: čisto defaziranje narušava faznu koherenciju tako da se amplitude tuneliranja više ne poništavaju, što dovodi do potpunog prijenosa u ponor u ilustrativnom modelu[10]. Također artikulira princip „fononske antene“: „usklađivanje rascjepa energetskih razina s maksimumom spektralne gustoće fluktuacija okoliša“ može optimizirati transport energije, izravno povezujući problem dizajna s inženjeringom spektralne gustoće i strukturom ekscitonskog Hamiltonijana[10].
Važna nijansa je da ENAQT ne zahtijeva dugovječnu isprepletenost. Jedna analiza transporta potpomognutog defaziranjem navela je da „prisutnost isprepletenosti ne igra bitnu ulogu za transport energije i može ga čak ometati“, redefinirajući prednost transporta u smislu interferencije i defaziranja, a ne isprepletenosti kao resursa[23]. U Lindbladovim modelima stacionarnog stanja mreža nalik FMO-u, također je utvrđeno da „postoje vremenski neovisne koherencije“ čak i u neravnotežnom stacionarnom stanju, da te koherencije mogu pozitivno ili negativno utjecati na transport, te da dodavanje defaziranja „smanjuje, ali ne uništava“ koherentni transport; štoviše, „prijenos pobuđenja … može se poboljšati dodavanjem vanjskog šuma“ u tom okviru[24].
Vibronička reinterpretacija
Vibronička i vibracijska objašnjenja za dugovječne oscilacije
Glavni razvoj nakon 2010. godine bila je argumentacija da dugovječne oscilacije u 2D spektrima često potječu od vibracijske koherencije, a ne od dugovječne interekscitonske elektroničke koherencije. Vibroničko-ekscitonski model eksplicitno je tretirao jedan vibracijski mod po monomeru i predvidio oscilacije u FMO 2D spektrima s „vremenima defaziranja od 1,3 ps na 77 K“, prateći dugovječne koherencije do „superpozicija vibroničkih ekscitonskih stanja smještenih na istom pigmentu“[25]. Isti rad je naglasio da vibroničke ekscitonske koherencije mogu biti „iznimno dugovječne“ sa samo manjim prigušenjem na vremenskoj skali od 2 ps, te je opisao bifazno opadanje u kojem je početno opadanje od 200 fs povezano s koherencijama lokaliziranim na različitim pigmentima, dok dugovječne oscilacije odražavaju koherencije lokalizirane na istom pigmentu[25]. Mehanički, korelirane fluktuacije nastaju jer je interakcija sustava i okoliša neovisna o stanju vibracijskog moda, tako da vibroničke razine mogu doživjeti „visoko korelirane fluktuacije“, što rezultira sporim defaziranjem; „posuđivanje intenziteta“ (intensity borrowing) priziva se kako bi se objasnili snažni prijelazni dipoli u vibroničkim stanjima[26].
Na eksperimentalno-interpretativnoj razini, 2D studija fotonske jeke na sobnoj temperaturi za FMO tvrdila je da spektri „ne pružaju dokaze o bilo kakvoj dugovječnoj elektroničkoj kvantnoj koherenciji“, već umjesto toga „potvrđuju ortodoksni pogled na brzo opadajuću elektroničku kvantnu koherenciju na vremenskoj skali od 60 fs“[6]. Korištena logika koristila je antidijagonalni rez 2D spektra za procjenu homogene širine linije od , što odgovara vremenu elektroničkog defaziranja , koje „postavlja principijelnu gornju granicu“ za opadanje bilo kakvih oscilacija koje potječu od kucanja između ekscitonskih prijelaza[6]. U istoj analizi, oscilacije u specifičnoj regiji povezane su s vibracijskom koherencijom: „oscilacije … povezane su s vibracijskom koherencijom“, a za njihove frekvencije, životne vijekove i amplitude rečeno je da odgovaraju molekularnim vibracijskim modovima „a ne dugovječnim elektroničkim koherencijama“[6]. Autori su stoga zaključili da „bilo koja elektronička koherencija nestaje unutar prozora vremena defaziranja od 60 fs“ te da „nikakav koherentni transport energije dugog dometa“ nije potreban za objašnjenje ukupne učinkovitosti[6].
Temperaturno ovisna studija koja se proteže do vrlo niskih temperatura tvrdila je da se „važna elektronička kvantna koherencija javlja samo na … ~20 K“, s elektroničkim koherencijama koje opstaju do 200 fs (blizu antene) i marginalno do 500 fs (blizu strane reakcijskog centra), te da koherencija opada brže s temperaturom i postaje irelevantna iznad 150 K[27]. U tom radu, prethodno prijavljena dugovječna kucanja pripisana su vibracijskom podrijetlu: „ona proizlaze iz miješanja vibracijskih koherencija u elektroničkom osnovnom stanju“, a za „pojačanje“ koje je prethodno pripisano elektroničkoj koherenciji tvrdilo se da je „čisto uzrokovano rezonantnim kucanjem vibracijskih molekularnih modova u elektroničkom osnovnom stanju“[27, 28]. Slika snažnog sprezanja sustava i okoliša potkrijepljena je procijenjenom energijom reorganizacije od 120 cm, opisanom kao dovoljnom za smanjenje životnog vijeka elektroničke koherencije i proizvodnju povremene lokalizacije elektroničke valne funkcije[28].
Ovi rezultati su usklađeni sa širom sintezom koja navodi da su „interekscitonske koherencije prekratkog vijeka da bi imale bilo kakav funkcionalni značaj“ i da opažene dugovječne koherencije „potječu od impulzivno pobuđenih vibracija“ opaženih u femtosekundnoj spektroskopiji[7]. Za FMO protein konkretno, ta sinteza navodi izračunata vremena defaziranja interekscitonskih i optičkih koherencija „u rasponu od 50 i 75 fs“, te tvrdi da su dugovječna kvantna kucanja „nedosljedna s interekscitonskom koherencijom“ i umjesto toga pokazuju potpise Raman-aktivnih vibracijskih modova na površini osnovnog stanja[7].
Vibroničko miješanje kao kontrolirani parametar dizajna
Iako reinterpretacija umanjuje značaj dugovječne čisto elektroničke koherencije, ona ne eliminira kvantnu strukturu iz fotosintetske funkcije. Zasebna eksperimentalna linija naglašava da biološka kontrola može ugoditi vibroničko miješanje kako bi usmjerila prijenos energije. U jednoj 2DES studiji, prijenos energije mjeren je u divljem tipu i mutantnom FMO-u pod reducirajućim i oksidirajućim uvjetima, te je utvrđeno da je pod reducirajućim uvjetima prijenos energije kroz dva puta jednak „jer je energetski rascjep ekscitona 4–1 vibronički spregnut s vibracijskim modom bakteriochlorophylla-a“, dok oksidacija deštimava rezonanciju, usmjeravajući ekscitone preferencijalno kroz indirektni put i povećavajući vjerojatnost gašenja[29]. Redfieldov model korišten je da pokaže kako kompleks postiže ovo ponašanje ugađanjem specifične energije mjesta putem redoks stanja unutarnjih cisteinskih ostataka[29].
Usko povezana studija izvijestila je da su mnoge koherencije pobuđenog stanja „isključivo prisutne u reducirajućim uvjetima“, a odsutne ili oslabljene u oksidirajućim uvjetima, te da njihova prisutnost korelira s vibroničkim sprezanjem koje proizvodi brži i učinkovitiji prijenos energije u reducirajućim uvjetima[30]. Rast višestrukih frekvencija kucanja kroz stotine valnih brojeva korišten je za argumentaciju da su kucanja koherencije pobuđenog stanja s „uglavnom vibracijskim karakterom“, a rezultati su sažeti kao prijedlog da se ekscitonski prijenos energije odvija kroz koherentni mehanizam, pri čemu koherencije služe kao alat za razmrsivanje koherentne relaksacije od prijenosa vođenog stohastičkim fluktuacijama[30].
Sinteza konkurentnih vremenskih skala
Debata o koherenciji u FMO-u često se sažima kao sukob vremenskih skala izvučenih iz različitih eksperimenata i modela. Tablica u nastavku prikuplja reprezentativne vremenske skale povezane s koherencijom i njihovu navedenu interpretaciju u citiranoj literaturi.
Raznolikost vremenskih skala u ovoj tablici ne odražava nužno eksperimentalnu nedosljednost; dapače, ona odražava da različite vrste koherencije (optička nasuprot interekscitonske nasuprot vibroničke nasuprot vibracijske), različiti procesi analize (homogeno defaziranje temeljeno na širini linije nasuprot prilagodbi kucanja unakrsnih vrhova) i različiti modeli okoliša (spektralna gustoća blizu , statički nered, korelirane fluktuacije) naglašavaju različitu fiziku i mogu dati različite efektivne parametre defaziranja[6, 8, 13].
Veze izvan FMO-a
Iako je FMO bio paradigmatski sustav, srodna fizika pojavljuje se u različitim fotosintetskim kompleksima. U reakcijskom centru fotosustava II biljaka, 2DES u kombinaciji s Redfieldovim modeliranjem korišten je za „razjašnjavanje uloge koherencije“ u razdvajanju naboja kombiniranjem eksperimenta i teorije, a izviješteno je da su „kvantna kucanja“ prisutna najmanje 1 ps i na sobnoj temperaturi i na 80 K[32]. Rečeno je da frekvencije oscilacija odgovaraju intramolekularnim vibracijama klorofila i da se podudaraju s energetskim razlikama između stanja eksciton–prijenos naboja (exciton–CT), podržavajući sliku rezonancije između vibracijskih modova i elektroničkog mnoštva[32]. U toj studiji, dinamika je sažeta kao ona koja ilustrira „čvrstu korelaciju između elektroničke koherencije i ultrabrzog i učinkovitog prijenosa elektrona“, a predloženo je da vibronička koherencija bitno pridonosi visokoj kvantnoj učinkovitosti[32].
Neovisni dokazi da korelirana proteinska okruženja mogu očuvati elektroničku koherenciju dolaze iz eksperimenta s dvobojnom fotonskom jekom na bakterijskom reakcijskom centru. U tom sustavu, podaci su otkrili „dugotrajnu koherenciju između dva elektronička stanja“ formiranu miješanjem pobuđenih stanja bakteriopheophytina i pomoćnog bakteriochlorophylla, te je argumentirano da se koherencija „može objasniti samo snažnom korelacijom između fluktuacija induciranih proteinom“ u energijama prijelaza susjednih kromofora[33]. Zaključak je bio da korelirana proteinska okruženja čuvaju elektroničku koherenciju i omogućuju koherentno prostorno kretanje pobuđenja, omogućujući učinkovito prikupljanje i hvatanje energije[33].
Ovi širi slučajevi podržavaju opće stajalište izneseno u komentarima: iako je „detekcija koherentnog transporta energije potaknula tvrdnje da kvantni učinci čine fotosintezu učinkovitijom“, eksperimenti ukazuju na to da „međudjelovanje elektroničkog i vibracijskog gibanja također podržava koherenciju“ u razdvajanju naboja, gurajući polje prema vibroničkim i vibracijskim mehanizmima umjesto čisto elektroničke koherencije dugog dometa kao središnjeg funkcionalnog kandidata[34].
Implikacije i otvorena pitanja
Implikacija koja se ponavlja u fizikalnoj literaturi jest da se funkcija ne bi trebala izjednačavati s dugovječnom interekscitonskom koherencijom. Jedna sinteza navodi da „koherencija pridonosi, ali na suptilan način“, te tvrdi da su potrebni „sofisticiraniji teorijski modeli“ jer energija ne skače jednostavno nekoherentno s molekule na molekulu, što implicira ulogu koherentnih učinaka koja se ne može svesti na jednu dugovječnu vremensku konstantu koherencije[9]. Isti izvor također naglašava da su kompleksi za prikupljanje svjetlosti ugođeni tako da se „elektronički energetski rascjepi … blisko podudaraju s vibracijskim energetskim rascjepima“, te da takva evolucijska selekcija sugerira da optimizacija frekvencijskih rezonancija ima funkcionalnu važnost — ideja dosljedna slikama fononske antene i vibroničkog miješanja[9].
Međutim, stupanj do kojeg je bilo koje opaženo ponašanje nalik kvantnom hodu bitno, ostaje predmet rasprave. Nedavni pregled napominje da je „postojanje kvantnog hoda u prijenosu energije još uvijek pod raspravom“, te također upozorava da povećanje stope putem kvantnih nasumičnih hodova „nije zajamčeno“, citirajući protuprimjere u literaturi i naglašavajući da simulacije temeljene na trajektorijama s kvantnim elektronima i klasičnim jezgrama mogu biti dovoljne za opisivanje učinkovitosti FMO-a u nekim analizama[35]. To potvrđuje potrebu za preciziranjem koji se kvantni potpisi tvrde (koherencija, interferencija, vibroničko miješanje) i koji se klasični komparator koristi[11, 35].
Na metodološkoj granici, mikroskopsko modeliranje nastavlja se razvijati. Jedan nedavni preprint izvještava o „neperturbacijskim, točnim mikroskopskim simulacijama modela“ i tvrdi „dugovječne ekscitonske koherencije na 77 K i sobnoj temperaturi“ na pikosekundnim vremenskim skalama, dok istovremeno naglašava da grubozrnato prikazivanje spektralne gustoće „potpuno potiskuje sve oscilatorne značajke“ dinamike koherencije na 300 K, čime se podcjenjuju kvantni učinci pod realističnim vibracijskim okruženjima[14]. Isti rad izvještava da se i na 77 K i na 300 K „uski vrhovi pojavljuju u cijelom vibracijskom frekvencijskom rasponu“ modova unutar pigmenta, što koristi kao vibronički otisak strukturiranih fononskih okruženja koja utječu na ekscitonsku dinamiku[14]. S obzirom na ranije upozorenje da nelinearna spektroskopija ne može jedinstveno razlikovati elektroničku od vibracijske koherencije, takve mikroskopske simulacije najbolje je promatrati kao dio integriranog eksperimentalno-teorijskog lanca zaključivanja, a ne kao samostalno rješenje debate o koherenciji[14].
Zaključci
Kvantna biologija vođena fizikom transformirala je proučavanje fotosintetskog prijenosa energije pretvarajući klasični problem procesa stope u kvantitativno ograničen problem otvorenog kvantnog sustava, što je omogućeno 2DES-om i srodnim ultrabrzim nelinearnim spektroskopijama koje mapiraju sprezanja pobuđenih stanja i otkrivaju oscilatorne potpise[1, 2]. U FMO-u, rani rad na 2DES-u izvijestio je o kvantnim kucanjima koja traju 660 fs na 77 K i tvrdio da takva dugovječna koherencija izaziva poluklasične modele skakanja i zahtijeva aktivnu, strukturiranu proteinsku kupelj[3, 4]. Naknadni eksperimenti izvijestili su o potpisima koherencije koji opstaju do fizioloških temperatura s karakterističnim životnim vijekovima reda veličine 100 fs i uočljivim kucanjima iznad 300 fs, motivirajući opsežnu teorijsku literaturu o koreliranom šumu, ne-markovskoj dinamici i inženjeringu spektralne gustoće[2].
Istovremeno, rigorozne procjene pokazale su da se mnoge dugovječne oscilacije u 2D spektrima mogu objasniti vibracijskom koherencijom i vibroničkim miješanjem, a ne dugovječnom interekscitonskom elektroničkom koherencijom. Analize fotonske jeke na sobnoj temperaturi zaključuju o elektroničkom defaziranju reda veličine 60 fs i pripisuju opažene dugovječne oscilacije vibracijskoj koherenciji, a sveobuhvatni pregledi slično navode da su interekscitonske koherencije prekratkog vijeka da bi bile funkcionalno značajne te da dugovječni signali potječu od impulzivno pobuđenih vibracija[6, 7].
Najbranjiviji trenutni zaključak, dosljedan s citiranim izvorima, stoga je slojevit. Prvo, kvantna koherencija u fotosintetskim kompleksima eksperimentalno je opažena i teorijski očekivana, ali njezina priroda (elektronička nasuprot vibroničke nasuprot vibracijske) ovisi o sustavu i mjerljivoj veličini[3, 7, 25]. Drugo, funkcionalna uloga kvantne mehanike vjerojatnije se nalazi u tome kako proteinska okruženja i strukturirane spektralne gustoće omogućuju učinkovit prijenos putem mehanizama kao što su ENAQT, rezonantno usklađivanje fononske antene i prilagodljivo vibroničko miješanje, nego u održivoj elektroničkoj koherenciji dugog dometa na sobnoj temperaturi[10, 20, 29]. Konačno, rješavanje preostalih nejasnoća zahtijeva kombinirane strategije: spektroskopiju dizajniranu za odvajanje putova i tipova koherencije, te mikroskopske simulacije koje poštuju visoko strukturirane spektralne gustoće i režime snažnog sprezanja koji poništavaju previše grubozrnate ili čisto markovske tretmane[11, 14, 15].
