Abstract
A espectroscopia eletrônica bidimensional (2DES) tornou possível interrogar diretamente a interação da dinâmica excitônica coerente e as flutuações ambientais em complexos pigmento-proteína, mapeando os acoplamentos de estados excitados e sua evolução temporal no domínio da frequência [1, 2]. No complexo Fenna–Matthews–Olson (FMO), um estudo marcante de espectroscopia eletrônica de transformada de Fourier 2D relatou "evidência direta" para uma "coerência quântica eletrônica notavelmente duradoura" e "sinais de batimento quântico" associados entre excitons a 77 K, com batimentos persistindo por 660 fs [3, 4]. Trabalhos subsequentes estenderam essas observações para temperaturas fisiológicas, relatando que "os mesmos sinais de batimento quântico observados a 77 K persistem na temperatura fisiológica", com um tempo de vida de decaimento e-folding de coerência de estado excitado de 130 fs a 277 K e coerência observada além de 300 fs [2]. Em paralelo, físicos e químicos-físicos desenvolveram modelos de sistemas quânticos abertos mostrando que a dinâmica não-Markovian pode sustentar o movimento ondulatório por várias centenas de femtossegundos, mesmo a 300 K, e que as abordagens convencionais de Redfield Markovian podem ser não confiáveis quando as energias de reorganização não são pequenas em comparação com os acoplamentos eletrônicos [5].
No entanto, surgiu uma importante reinterpretação. Argumentou-se que os espectros 2D de eco de fóton em temperatura ambiente estabelecem um limite superior de cerca de 60 fs para o desfase eletrônico, e as oscilações de longa duração foram atribuídas à coerência vibracional em vez da coerência inter-exciton (puramente eletrônica) [6]. Uma ampla síntese conclui da mesma forma que "as coerências interexcitônicas são de curta duração demais para ter qualquer significado funcional" e que as oscilações de longa duração "originam-se de vibrações excitadas impulsivamente" (frequentemente modos ativos em Raman no estado fundamental) [7]. O quadro atual impulsionado pela física é, portanto, matizado: a coerência quântica na fotossíntese é experimentalmente real e teoricamente inevitável, mas seu papel funcional depende de quais coerências são medidas (ópticas, inter-exciton, vibrônicas ou vibracionais) e da estrutura microscópica da interação sistema–banho e da densidade espectral [7, 8].
Introduction
Uma definição de física operacional da biologia quântica é "a identificação e o estudo de fenômenos quânticos em sistemas biológicos", e o campo é descrito como sendo "dominado por uma busca por mecânica quântica funcional oculta em biossistemas complexos" [9]. Dentro dessa ampla agenda, a coleta de luz fotossintética tornou-se um ponto focal porque experimentos ultrafast sugeriram uma dinâmica quântica coerente em complexos pigmento-proteína, enquanto a análise teórica teve que enfrentar o forte acoplamento entre excitações eletrônicas e o movimento nuclear em ambientes proteicos [10, 11]. Um sistema de modelo canônico para este programa de física é o complexo FMO, há muito utilizado para estudar como os acoplamentos eletrônicos permitem a transferência eficiente de energia de uma antena para um centro de reação; de fato, a espectroscopia 2D na faixa visível foi explicitamente desenvolvida para "medir diretamente os acoplamentos eletrônicos" no FMO [12]. As primeiras medições 2D já demonstraram que a energia de excitação não "simplesmente cai em cascata passo a passo pela escada de energia", mas segue caminhos distintos dependendo sensivelmente do caráter espacial das funções de onda de estado excitado delocalizadas — uma afirmação inerentemente mecânico-quântica sobre a natureza dos estados próprios e acoplamentos relevantes [12].
Do ponto de vista de um físico, o FMO fornece um banco de testes experimentalmente restringido para teorias de sistemas quânticos abertos em um regime onde várias aproximações simplificadoras podem falhar. Uma preocupação amplamente citada é que, devido ao "forte acoplamento (100 cm) entre as excitações eletrônicas e o movimento nuclear nos ambientes proteicos" ao redor do FMO, as aproximações perturbativas, Markovian e de banho independente podem falhar, motivando tratamentos não perturbativos e não-Markovian [11]. A mesma lógica de revisão enfatiza que o comparador "clássico" mais próximo é o modelo de Förster, que trata a transferência como uma taxa incoerente e "negligencia todas as coerências ou superposições entre sítios", mas que isso pode ser insuficiente no regime de forte acoplamento [11].
Como "o resultado líquido é que a coerência contribui, mas de uma forma sutil", uma tarefa central para a biologia quântica orientada pela física tornou-se separar (i) o que é diretamente estabelecido por espectroscopia e modelagem microscópica do que é (ii) inferido sobre a função biológica [9]. No que se segue, a literatura sobre o FMO está organizada em torno das alegações de coerência impulsionadas experimentalmente (2DES e técnicas relacionadas), as estruturas teóricas usadas para modelá-las (equações mestras, densidades espectrais e métodos não-Markovian), o paradigma de transporte assistido pelo ambiente e a reinterpretação vibrônica/vibracional que reformulou o consenso do campo desde meados da década de 2010 [7].
The 2007 2DES results
A espectroscopia eletrônica bidimensional fornece um mapa de correlação frequência–frequência da estrutura e acoplamentos de estados excitados, e pode resolver assinaturas dinâmicas, como batimentos coerentes, rastreando como as características espectrais evoluem com um tempo de "população" (espera) [1, 2]. No trabalho de 2007 sobre o FMO, a espectroscopia eletrônica de transformada de Fourier 2D foi usada para estender investigações anteriores de 2DES e "obter evidência direta de coerência quântica eletrônica notavelmente duradoura desempenhando um papel importante nos processos de transferência de energia" no FMO [3]. A assinatura experimental central foi que "a coerência quântica se manifesta em sinais de batimento quântico característicos, diretamente observáveis, entre os excitons" no FMO a 77 K, o que foi interpretado como transferência de energia ondulatória [3]. Crucialmente, o mesmo artigo destacou que "o mecanismo de transferência de energia é frequentemente descrito por modelos semiclássicos que invocam o 'salto' (hopping) de populações de estados excitados", e posicionou o batimento de 2DES como evidência de que tais modelos omitem a dinâmica coerente essencial [3].
A escala de tempo enfatizada na interpretação original foi que "o batimento quântico dura 660 fs", o que foi enquadrado como surpreendente em relação à "suposição geral de que as coerências responsáveis por tais oscilações são destruídas muito rapidamente" [4]. Na mesma discussão, os autores argumentaram que a reprodução de tal coerência de longa duração exige que "a proteína deve ter um papel mais ativo em um modelo de banho realista", ou seja, que as flutuações induzidas pelo ambiente não podem ser tratadas como ruído simples e não correlacionado agindo independentemente em cada cromóforo [4]. Eles também incluíram um diagnóstico explícito distinguindo o batimento quântico eletrônico do movimento do pacote de ondas vibracional: "se esta oscilação fosse devida ao movimento do pacote de ondas vibracional, seria esperado que o pico do exciton oscilasse em frequência, mas mantivesse volume constante" [4].
Embora esta afirmação de 2007 tenha sido um catalisador, ela implicou imediatamente em um problema inverso difícil: o experimento observa funções de resposta óptica não lineares, não elementos de matriz de densidade diretamente, portanto, a inferência mecanística requer um modelo de como as interações sistema–banho geram os sinais oscilatórios de pico cruzado observados [4]. Este é precisamente o espaço em que as ferramentas dos físicos — dinâmica quântica em ambientes estruturados, densidades espectrais e equações mestras não-Markovian — tornaram-se centrais para o campo [5, 11].
Room-temperature coherence claims
Uma questão fundamental levantada pelo trabalho inicial foi se assinaturas de coerência semelhantes persistem em temperatura fisiológica. Um estudo de espectroscopia eletrônica de transformada de Fourier 2D de 2010 relatou que "os mesmos sinais de batimento quântico observados a 77 K persistem na temperatura fisiológica" e que o acordo de fase e frequência indica a "mesma coerência quântica em todas as temperaturas" [2]. No mesmo relatório, um "tempo de vida de e-folding" de 130 fs para a coerência de estado excitado foi observado a 277 K, juntamente com a coerência "durando além de 300 fs", que os autores conectaram à possibilidade de que a evolução pudesse explorar mecanismos de transporte quântico assistidos pelo ambiente [2]. Eles também propuseram uma explicação microscópica consistente com o ruído correlacionado: o batimento sobrevive porque "as energias dos estados excitados envolvidos flutuam de tal forma que o gap de energia permanece amplamente constante" [2].
Análises independentes baseadas em 2DES buscaram quantificar as taxas de desfase para coerências específicas em baixa temperatura. Foi apresentado um método para "determinar as taxas de desfase de coerências individuais analisando o batimento quântico nos picos cruzados de espectros 2D", com a afirmação de que duas "coerências de zero quântico" têm tempos de vida "da ordem de um picossegundo" a 77 K [13]. No mesmo trabalho, valores de ajuste explícitos foram relatados: um componente com τ = 1/γ_p tinha Γ_1 = 1/τ_1 = 9 cm-1 e um componente com τ = 1/γ_p tinha Γ_2 = 1/τ_2 = 14 cm-1 [13]. Estes correspondem a tempos de vida de 1100 fs e 700 fs, respectivamente, enquanto o batimento ainda poderia ser visível a 1800 fs [13]. Em contraste, uma coerência de um quântico (óptica) foi relatada como tendo τ = 100 fs, correspondendo a cerca de 100 fs [13].
Uma explicação física proposta para a disparidade entre as coerências inter-exciton (zero quântico) de longa duração e as ópticas de curta duração foi que "as flutuações de energia de transição são correlacionadas em todo o complexo", potencialmente devido a flutuações dielétricas da proteína espacialmente uniformes [13]. Em tal quadro de ruído correlacionado, a evolução de fase de uma coerência de zero quântico é insensível a flutuações de modo comum porque "introduzir a mesma flutuação em ambas as energias de transição ω_a e ω_b ... não afeta a propagação temporal" dos elementos relevantes da matriz de densidade, dada a evolução de fase e-i(ω_b - ω_a)t [13]. Esta linha de raciocínio vincula diretamente os observáveis experimentais (batimentos de pico cruzado) à estrutura do sistema quântico aberto (acoplamentos de banho correlacionados vs não correlacionados) e motiva tratamentos teóricos que vão além de modelos de desfase simplistas [11, 13].
Methods and observables
What 2DES can and cannot uniquely identify
De um ponto de vista estritamente físico, a interpretação das oscilações 2DES é subdeterminada, a menos que se possa excluir contribuições vibracionais e desembaraçar as interferências de caminhos. Um esforço posterior de simulação microscópica afirmou explicitamente que "a espectroscopia não linear não pode distinguir de forma inequívoca a dinâmica eletrônica coerente do movimento vibracional subamortecido", enfatizando que simulações microscópicas rigorosas são necessárias para interpretar o mesmo tipo de sinais que impulsionou as alegações iniciais de coerência [14]. Consistente com esta cautela, estudos teóricos e experimentais desenvolveram sequências de pulsos baseadas em polarização e simetria para separar "oscilações quânticas coerentes" de "dissipação de energia incoerente", usando "simetrias fundamentais de sinais ópticos multidimensionais" para projetar sequências de pulsos que distinguem as duas contribuições [15].
Na mesma análise de eco de fóton 2D impulsionada por simetria, o banho foi modelado por uma densidade espectral de oscilador Browniano superamortecido com tempo de relaxamento do banho de cerca de 100 fs e energia de reorganização de cerca de 55 cm-1 para cada bacterioclorofila, e as assinaturas coerentes foram inferidas como decaindo rapidamente: "as coerências decaem em 150 fs", enquanto "os sinais C mostram relaxamento incoerente" [15]. Além disso, afirmou-se que o "regime coerente" dura cerca de 200 fs, com oscilações de exciton tendo um período de 60–100 fs e frequências correspondentes de aproximadamente 100–300 cm-1 [15]. Estes resultados ilustram um tema recorrente: dependendo do observável e do método de análise, os tempos de coerência extraídos de sinais 2D podem variar de <60 fs a >1 ps, atribuindo grande peso às suposições de modelagem sobre a estrutura da densidade espectral, desordem e separação de caminhos [13, 15].
Atomistic inputs and spectral densities
Uma importante contribuição da física tem sido a tentativa de conectar o desfase e o relaxamento observados experimentalmente a modelos atomísticos do ambiente por meio de densidades espectrais. Um programa de simulação combinou dinâmica molecular, cálculos de estrutura eletrônica e simulação espectral para fornecer "uma abordagem, sem quaisquer parâmetros livres", na qual se obtém trajetórias para um Hamiltoniano dependente do tempo contendo "energias de excitação vertical dependentes do tempo ... e seus acoplamentos eletrônicos mútuos" [16]. Nesse trabalho, os espectros 2D previstos a 300 K foram descritos como indicando "perda quase total de coerências de longa duração" ao extrapolar observações de baixa temperatura para a temperatura ambiente [16]. A mesma abordagem descobriu que a distribuição de energia de sítio é "não Gaussiana" e que a forma da linha de absorção é "amplamente determinada pela distribuição de energia de sítio não Gaussiana" [16].
Estudos atomísticos relacionados focaram na extração de densidades espectrais para o FMO em diferentes solventes e temperaturas. Simulações em uma mistura de glicerol–água a 310 K e 77 K foram usadas para "determinar densidades espectrais que se comparam bem com estimativas experimentais anteriores", e a abordagem enfatizou um tratamento QM/MM onde "cada BChl é tratado separadamente" e o ambiente é incluído via cargas parciais no campo de força [17]. A 77 K, relatou-se que a dinâmica lenta do solvente indica "a presença de desordem estática", significando desordem em escalas de tempo além daquelas relevantes para a construção de densidades espectrais a partir de funções de correlação de banho [17]. O mesmo trabalho relatou que a amplitude das densidades espectrais resultantes é "cerca de um fator 2–3 menor do que os resultados anteriores", e enfatizou que "as interações eletrostáticas dos pigmentos com seu ambiente são de importância fundamental" [17].
Theoretical frameworks
Open-system regimes and the limits of Redfield theory
Uma mensagem teórica central da literatura sobre o FMO é que o regime físico não é puramente coerente nem puramente incoerente. Em um proeminente tratamento de dinâmica quântica baseado em hierarquia na temperatura fisiológica, enfatizou-se que em sistemas típicos de transferência de energia de excitação (EET) fotossintética "as energias de reorganização não são pequenas em comparação com o acoplamento eletrônico", portanto "a abordagem da equação de Redfield pode levar a insights errôneos ou conclusões incorretas sobre a coerência quântica e sua interação com o ambiente proteico" [5]. Dentro dessa estrutura, os resultados numéricos mostraram "movimento ondulatório quântico" persistindo por várias centenas de femtossegundos na temperatura fisiológica e "movimentos ondulatórios coerentes" observáveis por até 350 fs a 300 K [5].
O mesmo modelo exibiu uma pronunciada sensibilidade não-Markovian: em um regime descrito como "fortemente não-Markovian", a equação baseada em hierarquia resultou em um movimento ondulatório persistindo por 550 fs a 300 K, o qual "não pode ser reproduzido" pela equação de Redfield Markovian convencional [5]. Nessa interpretação teórica, argumentou-se que a delocalização quântica ajuda a "superar armadilhas energéticas locais", e o complexo foi explorado como um possível "retificador" para o fluxo unidirecional de energia, aproveitando a coerência quântica e uma paisagem de energia de sítio sintonizada pela proteína [5].
Uma visão complementar na literatura de revisão contrasta o quadro quântico-coerente com a teoria de Förster: Förster é descrito como o modelo clássico mais próximo porque trata a transferência de excitação como uma taxa incoerente e "negligencia todas as coerências", enquanto o forte acoplamento exciton–vibração exige modelos dinâmicos mais sofisticados do que aqueles que preveem saltos incoerentes [9, 11]. Isso estabelece a agenda de modelagem dos físicos: construir modelos que interpolam entre a dinâmica Hamiltoniana coerente e o salto incoerente, mantendo-se fiéis às densidades espectrais experimentalmente ou atomisticamente restringidas [11, 17].
Hierarchical equations of motion and non-Markovian modeling
Múltiplas linhas de trabalho destacam a necessidade de métodos não-Markovian. Um estudo focado em HEOM observou que as equações mestras comuns de Redfield e Lindblad "não consideram o comportamento não-Markovian" das vibrações proteicas, que podem ser modeladas como um banho de fônons interagindo com bacterioclorofilas [18]. Nessa configuração, a HEOM foi usada para resolver a dinâmica de um monômero de FMO em temperatura ambiente e para rastrear medidas de coerência e emaranhamento, incluindo observações de emaranhamento transitório entre sítios específicos de bacterioclorofila que "desligam antes de 0,5 ps" [18]. Embora tais análises de emaranhamento dependam do modelo, elas reforçam que o estado do sistema aberto pode conter correlações quânticas não triviais em escalas de tempo de sub-picossegundos, e que essa dinâmica é sensível a parâmetros como energias de reorganização e coerência "caindo" em torno de 0,2 ps em certas configurações de parâmetros [18].
Abordagens atomísticas de sistemas abertos também buscaram reproduzir escalas de tempo experimentais sem depender de correlações estáticas assumidas. Um estudo combinou dinâmica molecular, teoria do funcional da densidade dependente do tempo e abordagens de sistemas quânticos abertos para simular a dinâmica de EET, introduziu uma "nova ... abordagem para adicionar correções quânticas" e relatou batimentos de coerência durando cerca de 400 fs a 77 K e 200 fs a 300 K, com comparação quantitativa com HEOM e outros métodos [19]. Notavelmente, esse trabalho relatou que a "correlação cruzada de energias de sítio não desempenha um papel significativo" na dinâmica de transferência de energia, sugerindo que batimentos de longa duração não exigem necessariamente fortes correlações cruzadas de energia de sítio nas flutuações Hamiltonianas subjacentes [19].
Vibronic spectral density structure and purely electronic coherence
Um mecanismo teórico distinto para sustentar a coerência eletrônica de longa duração na dinâmica de exciton dissipativa enfatiza o comportamento de baixa frequência da densidade espectral. Em um estudo, batimentos duradouros em espectros 2D calculados foram observados "variando de 1,2 ps a 4 K até 0,3 ps a 277 K", e um "mecanismo alternativo" foi proposto para produzir "coerência puramente eletrônica e duradoura" apesar do forte acoplamento dissipativo [8]. O argumento principal foi que a "modelagem cuidadosa da parte contínua da densidade espectral em direção à frequência zero é essencial" porque determina a taxa de desfase puro γ_p, e que para um início super-Ôhmico "J(0) = 0 e o termo de desfase puro desaparece γ_p = 0", de modo que a decoerência surge apenas através do relaxamento [8]. Correspondentemente, previu-se que as oscilações de pico cruzado permaneceriam visíveis a 277 K para o caso super-Ôhmico, enquanto se tornariam amplamente reduzidas ou ausentes para uma forma de Drude–Lorentz [8].
Em conjunto, esses resultados teóricos explicam por que o debate sobre a coerência permaneceu tecnicamente difícil: as oscilações medidas refletem uma convolução de acoplamentos eletrônicos, desordem, estrutura vibrônica e densidade espectral do banho, e suposições concorrentes sobre o peso espectral de baixa frequência podem alterar qualitativamente o desfase previsto, mesmo quando a eficiência global da transferência de energia permanece alta [8].
Environment-assisted quantum transport
Um desenvolvimento conceitual central da física e da teoria da informação quântica é que o ruído pode aumentar, em vez de simplesmente suprimir, o transporte através de redes desordenadas. Um estudo mostrou que "mesmo a temperatura zero, o transporte de excitações através de redes quânticas dissipativas pode ser aumentado pelo ruído de desfase local", e descreveu o mecanismo em termos de alargamento induzido por desfase das energias de sítio, fazendo com que "as linhas alargadas de sítios vizinhos [comecem] a se sobrepor", de modo que a transferência de população seja aumentada à medida que os modos ressonantes se tornam disponíveis [20]. Na mesma análise, enfatizou-se que a transferência rápida "não pode ser explicada a partir de uma dinâmica puramente coerente" e que a aceleração surge do desfase que pode até ser local [20].
Uma estrutura complementar generalizou os caminhos quânticos de tempo contínuo para "dinâmica não unitária e dependente da temperatura no espaço de Liouville derivada de um Hamiltoniano microscópico", dentro do formalismo de Lindblad [21]. Nessa abordagem, argumentou-se que a "interação entre a evolução Hamiltoniana livre e as flutuações térmicas no ambiente" aumenta a eficiência da transferência de FMO "de cerca de 70% para 99%", usando uma medida universal para a eficiência do transporte e sua suscetibilidade [21]. Uma análise conceitual posterior forneceu uma "origem universal" para o transporte quântico assistido pelo ambiente (ENAQT) em ambientes de desfase, afirmando que o ENAQT surge devido a dois processos concorrentes: uma tendência do desfase de tornar a população uniforme e a formação de um gradiente de densidade de exciton definido pela fonte e pelo sumidouro [22]. Nessa estrutura, a corrente de exciton versus o desfase exibe uma dependência não monotônica com um máximo em uma força de desfase finita, "sinalizando o surgimento do ENAQT", e isso é explicitamente enquadrado como notável porque o desfase é dissipativo e, no entanto, pode aumentar a corrente e o fluxo de energia [22].
A literatura de revisão mais ampla afirma de forma semelhante que o ruído de desfase puro pode "aumentar tanto a taxa quanto o rendimento" da transferência de energia de excitação em comparação com a "evolução perfeitamente coerente", e fornece uma explicação baseada em interferência: o desfase puro quebra a coerência de fase de modo que as amplitudes de tunelamento não se cancelam mais, levando à transferência completa para um sumidouro no modelo ilustrativo [10]. Ele também articula um princípio de "antena de fônons": "ajustar a divisão do nível de energia ao máximo da densidade espectral das flutuações ambientais" pode otimizar o transporte de energia, ligando diretamente o problema de design à engenharia da densidade espectral e à estrutura do Hamiltoniano excitônico [10].
Uma nuance importante é que o ENAQT não requer emaranhamento de longa duração. Uma análise do transporte assistido por desfase afirmou que "a presença de emaranhamento não desempenha um papel essencial para o transporte de energia e pode até dificultá-lo", reformulando a vantagem do transporte em termos de interferência e desfase, em vez de emaranhamento como recurso [23]. Em modelos Lindblad de estado estacionário de redes semelhantes ao FMO, descobre-se igualmente que "existem coerências independentes do tempo" mesmo em estado estacionário de não equilíbrio, que essas coerências podem afetar o transporte de forma positiva ou negativa, e que adicionar desfase "reduz, mas não destrói" o transporte coerente; além disso, a "transferência de excitação ... pode ser melhorada pela adição de ruído externo" nessa estrutura [24].
Vibronic reinterpretation
Vibronic and vibrational explanations for long-lived oscillations
Um importante desenvolvimento pós-2010 tem sido o argumento de que oscilações de longa duração em espectros 2D frequentemente se originam da coerência vibracional, não da coerência eletrônica inter-exciton de longa duração. Um modelo de exciton vibrônico tratou explicitamente um modo vibracional por monômero e previu oscilações nos espectros 2D de FMO com "tempos de desfase de 1,3 ps a 77 K", rastreando coerências de longa duração para "superposições de estados de exciton vibrônico localizados no mesmo pigmento" [25]. O mesmo trabalho enfatizou que as coerências de exciton vibrônico podem ser "notavelmente duradouras" com apenas um amortecimento menor em uma escala de tempo de 2 ps, e descreveu um decaimento bifásico no qual um decaimento inicial de 200 fs está associado a coerências localizadas em diferentes pigmentos, enquanto as oscilações de longa duração refletem coerências localizadas no mesmo pigmento [25]. Mecanisticamente, as flutuações correlacionadas surgem porque a interação sistema–banho é independente do estado do modo vibracional, de modo que os níveis vibrônicos podem experimentar "flutuações altamente correlacionadas", resultando em um desfase lento; o "empréstimo de intensidade" é invocado para explicar os fortes dipolos de transição em estados vibrônicos [26].
No nível experimental-interpretativo, um estudo de eco de fóton 2D em temperatura ambiente do FMO argumentou que os espectros "não fornecem evidência de qualquer coerência quântica eletrônica de longa duração", mas, em vez disso, "confirmam a visão ortodoxa da coerência quântica eletrônica que decai rapidamente em uma escala de tempo de 60 fs" [6]. A lógica relatada usou o corte antidiagonal do espectro 2D para estimar uma largura de linha homogênea de , correspondendo a um tempo de desfase eletrônico , o qual "estabelece um limite superior de princípio" para o decaimento de quaisquer oscilações originadas de batimentos entre transições excitônicas [6]. Na mesma análise, oscilações em uma região específica foram ligadas à coerência vibracional: "oscilações ... estão relacionadas à coerência vibracional", e suas frequências, tempos de vida e amplitudes foram ditos corresponderem a modos vibracionais moleculares "e não a coerências eletrônicas de longa duração" [6]. Os autores concluíram, portanto, que "qualquer coerência eletrônica desaparece dentro de uma janela de tempo de desfase de 60 fs" e que "nenhum transporte de energia coerente de longo alcance" é necessário para explicar a eficiência global [6].
Um estudo dependente da temperatura que se estendeu a temperaturas muito baixas argumentou que a "coerência quântica eletrônica importante só ocorre a ... ~20 K", com coerências eletrônicas persistindo por 200 fs (perto da antena) e marginalmente até 500 fs (perto do lado do centro de reação), e que a coerência decai mais rápido com a temperatura para tornar-se irrelevante acima de 150 K [27]. Nesse trabalho, os batimentos de longa duração relatados anteriormente foram atribuídos a origens vibracionais: "eles resultam da mistura de coerências vibracionais no estado fundamental eletrônico", e o "aumento" anteriormente atribuído à coerência eletrônica foi argumentado ser "puramente causado pelo batimento ressonante de modos moleculares vibracionais no estado eletrônico fundamental" [27, 28]. Uma imagem de forte acoplamento sistema–banho foi apoiada por uma energia de reorganização inferida de 120 cm, descrita como suficiente para reduzir os tempos de vida de coerência eletrônica e produzir localização intermitente da função de onda eletrônica [28].
Estes resultados alinham-se com uma síntese mais ampla de que "as coerências interexcitônicas são de curta duração demais para ter qualquer significado funcional" e que as coerências de longa duração observadas "originam-se de vibrações excitadas impulsivamente" observadas na espectroscopia de femtossegundos [7]. Para a proteína FMO em particular, essa síntese relata tempos de desfase calculados de coerências interexcitônicas e ópticas "na faixa de 50 e 75 fs", e argumenta que os batimentos quânticos de longa duração são "inconsistentes com a coerência interexcitônica" e, em vez disso, mostram assinaturas de modos vibracionais ativos em Raman na superfície do estado fundamental [7].
Vibronic mixing as a controllable design parameter
Embora a reinterpretação desvalorize a coerência puramente eletrônica de longa duração, ela não elimina a estrutura quântica da função fotossintética. Uma linha experimental separada enfatiza que o controle biológico pode sintonizar a mistura vibrônica para direcionar a transferência de energia. Em um estudo de 2DES, a transferência de energia foi medida no FMO tipo selvagem e mutante sob condições redutoras e oxidantes, e descobriu-se que sob condições redutoras a transferência de energia através de dois caminhos é igual "porque o gap de energia exciton 4–1 é vibronicamente acoplado com um modo vibracional da bacterioclorofila-a", enquanto a oxidação dessintoniza a ressonância, direcionando os excitons preferencialmente através de um caminho indireto e aumentando a probabilidade de quenching [29]. Um modelo de Redfield foi usado para mostrar que o complexo atinge esse comportamento sintonizando uma energia de sítio específica via estado redox de resíduos de cisteína internos [29].
Um estudo intimamente relacionado relatou que muitas coerências de estado excitado estão "exclusivamente presentes em condições redutoras" e ausentes ou atenuadas em condições oxidantes, e que sua presença se correlaciona com o acoplamento vibrônico que produz uma transferência de energia mais rápida e eficiente sob condições redutoras [30]. O crescimento de múltiplas frequências de batimento através de centenas de números de onda foi usado para argumentar que os batimentos são coerências de estado excitado com "caráter majoritariamente vibracional", e os resultados foram resumidos como sugerindo que a transferência de energia excitônica prossegue através de um mecanismo coerente, com as coerências servindo como uma ferramenta para desembaraçar o relaxamento coerente da transferência impulsionada por flutuações estocásticas [30].
Synthesis of competing timescales
O debate sobre a coerência do FMO é frequentemente resumido como um choque de escalas de tempo extraídas de diferentes experimentos e modelos. A tabela abaixo coleta escalas de tempo representativas relacionadas à coerência e sua interpretação declarada na literatura citada.
A diversidade de escalas de tempo nesta tabela não reflete necessariamente inconsistência experimental; pelo contrário, reflete que tipos distintos de coerência (óptica vs inter-exciton vs vibrônica vs vibracional), pipelines de análise distintos (desfase homogêneo baseado na largura de linha vs ajustes de batimento de pico cruzado) e modelos ambientais distintos (densidade espectral próxima a , desordem estática, flutuações correlacionadas) enfatizam física diferente e podem render parâmetros de desfase efetivos distintos [6, 8, 13].
Connections beyond FMO
Embora o FMO tenha sido um sistema paradigmático, física relacionada aparece em complexos fotossintéticos. Em um centro de reação do fotossistema II de plantas, a 2DES combinada com a modelagem de Redfield foi usada para "elucidar o papel da coerência" na separação de carga, combinando experimento e teoria, e relatou-se que "batimentos quânticos" estavam presentes por pelo menos 1 ps tanto à temperatura ambiente quanto a 80 K [32]. As frequências de oscilação foram ditas corresponderem a vibrações intramoleculares de clorofila e a coincidirem com diferenças de energia entre estados de transferência de carga e exciton (exciton–CT), apoiando um quadro de ressonância entre modos vibracionais e o manifold eletrônico [32]. Nesse estudo, a dinâmica foi resumida como ilustrando uma "sólida correlação entre coerência eletrônica e transferência de elétrons ultrarrápida e eficiente", e a coerência vibrônica foi proposta como contribuindo essencialmente para a alta eficiência quântica [32].
Evidência independente de que ambientes proteicos correlacionados podem preservar a coerência eletrônica vem de um experimento de eco de fóton de duas cores em um centro de reação bacteriano. Nesse sistema, os dados revelaram "coerência duradoura entre dois estados eletrônicos" formados pela mistura de bacteriofeofitina e estados excitados de bacterioclorofila acessória, e argumentou-se que a coerência "só pode ser explicada por uma forte correlação entre as flutuações induzidas pela proteína" nas energias de transição de cromóforos vizinhos [33]. A conclusão foi que os ambientes proteicos correlacionados preservam a coerência eletrônica e permitem o movimento espacial coerente da excitação, possibilitando a coleta e o aprisionamento eficiente de energia [33].
Esses casos mais amplos apoiam um ponto de vista geral articulado em comentários: embora a "detecção de transporte de energia coerente tenha alimentado alegações de que efeitos quânticos tornam a fotossíntese mais eficiente", experimentos indicam que a "interação entre o movimento eletrônico e vibracional também sustenta a coerência" na separação de carga, empurrando o campo em direção a mecanismos vibrônicos e vibracionais, em vez de coerência eletrônica pura de longo alcance como o principal candidato funcional [34].
Implications and open questions
Uma implicação recorrente em toda a literatura de física é que a função não deve ser equiparada à coerência inter-exciton de longa duração. Uma síntese afirma que a "coerência contribui, mas de uma forma sutil", e argumenta que "modelos teóricos mais sofisticados" são necessários porque a energia não simplesmente salta de forma incoerente de molécula para molécula, implicando um papel para efeitos coerentes que não é redutível a uma única constante de tempo de coerência duradoura [9]. A mesma fonte também enfatiza que os complexos de coleta de luz são sintonizados de modo que "os gaps de energia eletrônica ... correspondam estreitamente aos gaps de energia vibracional", e que tal seleção evolutiva sugere que a otimização das ressonâncias de frequência tem importância funcional — uma ideia consistente com os quadros de antena de fônons e mistura vibrônica [9].
No entanto, o grau em que qualquer comportamento observado do tipo caminho quântico é essencial permanece debatido. Uma revisão recente observa que a "existência de caminho quântico na transferência de energia ainda está em discussão" e também adverte que o aumento da taxa por caminhos quânticos aleatórios "não é garantido", citando contraexemplos na literatura e destacando que simulações baseadas em trajetórias com elétrons quânticos e núcleos clássicos podem ser suficientes para descrever a eficiência do FMO em algumas análises [35]. Isso reforça a necessidade de especificar quais assinaturas quânticas estão sendo reivindicadas (coerência, interferência, mistura vibrônica) e qual comparador clássico está sendo usado [11, 35].
Na fronteira metodológica, a modelagem microscópica continua a evoluir. Um preprint recente relata "simulações de modelos microscópicos precisos e não perturbativos" e reivindica "coerências excitônicas de longa duração a 77 K e temperatura ambiente" em escalas de tempo de picossegundos, enquanto simultaneamente enfatiza que a granulação grosseira da densidade espectral "suprime completamente todas as características oscilatórias" da dinâmica de coerência a 300 K, subestimando assim os efeitos quânticos sob ambientes vibracionais realistas [14]. O mesmo trabalho relata que tanto a 77 K quanto a 300 K "picos estreitos aparecem em toda a faixa de frequência vibracional" de modos intra-pigmentos, o que é usado como uma impressão digital vibrônica de ambientes de fônons estruturados influenciando a dinâmica excitônica [14]. Tendo em vista a cautela anterior de que a espectroscopia não linear não pode distinguir unicamente a coerência eletrônica da vibracional, tais simulações microscópicas são melhor vistas como parte de um pipeline integrado de inferência experimental-teórica, em vez de uma resolução autônoma do debate sobre a coerência [14].
Conclusions
A biologia quântica impulsionada pela física transformou o estudo da transferência de energia fotossintética ao transformar um problema clássico de processo de taxa em um problema de sistema quântico aberto quantitativamente restringido, possibilitado pela 2DES e espectroscopias não lineares ultrarrápidas relacionadas que mapeiam os acoplamentos de estados excitados e revelam assinaturas oscilatórias [1, 2]. No FMO, os primeiros trabalhos de 2DES relataram batimentos quânticos persistindo por 660 fs a 77 K e argumentaram que tal coerência duradoura desafia os modelos semiclássicos de salto e requer um banho de proteína ativo e estruturado [3, 4]. Experimentos de acompanhamento relataram assinaturas de coerência persistindo em temperaturas fisiológicas com tempos de vida característicos na ordem de 100 fs e batimentos observáveis além de 300 fs, motivando uma vasta literatura teórica sobre ruído correlacionado, dinâmica não-Markovian e engenharia de densidade espectral [2].
Ao mesmo tempo, reavaliações rigorosas mostraram que muitas oscilações de longa duração em espectros 2D podem ser explicadas pela coerência vibracional e mistura vibrônica, em vez de coerência eletrônica inter-exciton duradoura. Análises de eco de fóton em temperatura ambiente inferem desfase eletrônico na ordem de 60 fs e atribuem as oscilações duradouras observadas à coerência vibracional, e revisões abrangentes afirmam da mesma forma que as coerências interexcitônicas são de curta duração demais para serem funcionalmente significativas e que os sinais duradouros se originam de vibrações excitadas impulsivamente [6, 7].
A conclusão atual mais defensável, consistente com as fontes citadas, é, portanto, em camadas. Primeiro, a coerência quântica em complexos fotossintéticos é experimentalmente observada e teoricamente esperada, mas sua natureza (eletrônica vs vibrônica vs vibracional) depende do sistema e do observável [3, 7, 25]. Segundo, o papel funcional da mecânica quântica é mais plausivelmente localizado em como os ambientes proteicos e as densidades espectrais estruturadas permitem a transferência eficiente via mecanismos como ENAQT, ajuste de ressonância de antena de fônons e mistura vibrônica sintonizável, em vez de uma coerência eletrônica sustentada de longo alcance em temperatura ambiente [10, 20, 29]. Finalmente, a resolução das ambiguidades remanescentes requer estratégias combinadas: espectroscopia projetada para separar caminhos e tipos de coerência, e simulações microscópicas que respeitem as densidades espectrais altamente estruturadas e regimes de acoplamento forte que invalidam tratamentos excessivamente granulares ou puramente Markovian [11, 14, 15].
