Streszczenie
Dwuwymiarowa spektroskopia elektronowa (2DES) umożliwiła bezpośrednie badanie wzajemnych zależności między koherentną dynamiką ekscytonową a fluktuacjami środowiskowymi w kompleksach pigmentowo-białkowych poprzez mapowanie sprzężeń stanów wzbudzonych i ich ewolucji czasowej w dziedzinie częstotliwości[1, 2]. W kompleksie Fenna–Matthews–Olson (FMO), przełomowe badanie przy użyciu 2D Fourier-transform electronic spectroscopy dostarczyło „bezpośrednich dowodów” na „niezwykle długożyciową elektronową koherencję kwantową” i powiązane z nią „kwantowe sygnały dudnienia” wśród ekscytonów w temperaturze 77 K, przy czym dudnienia utrzymywały się przez 660 fs[3, 4]. Późniejsze prace rozszerzyły te obserwacje na temperatury fizjologiczne, donosząc, że „te same kwantowe sygnały dudnienia obserwowane w 77 K utrzymują się w temperaturze fizjologicznej”, z czasem życia e-folding koherencji stanu wzbudzonego wynoszącym 130 fs w 277 K i koherencją obserwowaną powyżej 300 fs[2]. Równolegle fizycy i chemicy fizyczni opracowali modele otwartych układów kwantowych wykazujące, że dynamika non-Markovian może podtrzymywać ruch falowy przez kilkaset femtosekund nawet w 300 K, oraz że konwencjonalne podejścia Markovian Redfield mogą być niewiarygodne, gdy energie reorganizacji nie są małe w porównaniu ze sprzężeniami elektronicznymi[5].
Jednakże pojawiła się istotna reinterpretacja. Argumentowano, że widma photon-echo 2D w temperaturze otoczenia wyznaczają górną granicę defazowania elektronowego na około 60 fs, a długożyciowe oscylacje przypisano koherencji wibracyjnej, a nie koherencji międzyekscytonowej (czysto elektronowej)[6]. Szeroka synteza również prowadzi do wniosku, że „koherencje międzyekscytonowe są zbyt krótkożyciowe, aby mieć jakiekolwiek znaczenie funkcjonalne”, a długożyciowe oscylacje „pochodzą z impulsowo wzbudzonych wibracji” (często modów Raman-active w stanie podstawowym)[7]. Obecny obraz oparty na fizyce jest zatem niuansowy: koherencja kwantowa w fotosyntezie jest eksperymentalnie realna i teoretycznie nieunikniona, ale jej rola funkcjonalna zależy od tego, które koherencje są mierzone (optyczne, międzyekscytonowe, wibronowe czy wibracyjne) oraz od mikroskopowej struktury oddziaływania system–bath i spectral density[7, 8].
Wprowadzenie
Robocza fizyczna definicja biologii kwantowej to „identyfikacja i badanie zjawisk kwantowych w układach biologicznych”, a dziedzina ta jest opisywana jako „zdominowana przez poszukiwanie funkcjonalnej mechaniki kwantowej ukrytej w złożonych biosystemach”[9]. W ramach tego szerokiego programu fotosyntetyczne pochłanianie światła stało się punktem centralnym, ponieważ ultraszybkie eksperymenty sugerowały koherentną dynamikę kwantową w kompleksach pigmentowo-białkowych, podczas gdy analiza teoretyczna musiała zmierzyć się z silnym sprzężeniem między wzbudzeniami elektronicznymi a ruchem jąder w środowiskach białkowych[10, 11]. Kanonicznym układem modelowym dla tego programu fizyki jest kompleks FMO, od dawna używany do badania, w jaki sposób sprzężenia elektroniczne umożliwiają wydajny transfer energii z anteny do centrum reakcji; w istocie spektroskopia 2D w zakresie widzialnym została opracowana jawnie w celu „bezpośredniego pomiaru sprzężeń elektronicznych” w FMO[12]. Wczesne pomiary 2D wykazały już, że energia wzbudzenia nie „kaskaduje po prostu stopniowo w dół drabiny energetycznej”, lecz podąża odrębnymi ścieżkami, zależnymi w sposób czuły od przestrzennego charakteru delokalizowanych funkcji falowych stanów wzbudzonych — co jest nieodłącznym stwierdzeniem mechaniki kwantowej na temat natury odpowiednich stanów własnych i sprzężeń[12].
Z perspektywy fizyka FMO stanowi ograniczone eksperymentalnie pole testowe dla teorii otwartych układów kwantowych w reżimie, w którym kilka upraszczających przybliżeń może zawieść. Szeroko cytowaną obawą jest to, że ze względu na „silne sprzężenie (100 cm) między wzbudzeniami elektronicznymi a ruchem jąder w środowiskach białkowych” wokół FMO, przybliżenia perturbacyjne, Markovian i independent-bath mogą zawieść, co motywuje stosowanie metod non-perturbative i non-Markovian[11]. Ta sama logika przeglądu podkreśla, że najbliższym „klasycznym” komparatorem jest model Förster, który traktuje transfer jako niespójną szybkość i „pomija wszelkie koherencje lub superpozycje między miejscami”, ale może to być niewystarczające w reżimie silnego sprzężenia[11].
Ponieważ „wynikiem netto jest to, że koherencja ma swój udział, ale w sposób subtelny”, centralnym zadaniem dla zorientowanej na fizykę biologii kwantowej stało się oddzielenie (i) tego, co jest bezpośrednio ustalone przez spektroskopię i modelowanie mikroskopowe, od (ii) tego, co wywnioskowano na temat funkcji biologicznej[9]. W dalszej części literatura dotycząca FMO jest zorganizowana wokół opartych na eksperymentach tez o koherencji (2DES i powiązane techniki), ram teoretycznych używanych do ich modelowania (równania master, spectral densities i metody non-Markovian), paradygmatu transportu wspomaganego przez środowisko oraz wibronowej/wibracyjnej reinterpretacji, która od połowy lat 2010. zmieniła konsensus w tej dziedzinie[7].
Wyniki 2DES z 2007 roku
Dwuwymiarowa spektroskopia elektronowa zapewnia mapę korelacji częstotliwość–częstotliwość struktury i sprzężeń stanów wzbudzonych oraz pozwala rozdzielić sygnatury dynamiczne, takie jak koherentne dudnienia, poprzez śledzenie ewolucji cech spektralnych wraz z czasem „populacji” (oczekiwania)[1, 2]. W pracy nad FMO z 2007 roku wykorzystano 2D Fourier-transform electronic spectroscopy, aby rozszerzyć wcześniejsze badania 2DES i „uzyskać bezpośrednie dowody na niezwykle długożyciową elektronową koherencję kwantową odgrywającą ważną rolę w procesach transferu energii” w FMO[3]. Główną sygnaturą eksperymentalną było to, że „koherencja kwantowa objawia się w charakterystycznych, bezpośrednio obserwowalnych kwantowych sygnałach dudnienia wśród ekscytonów” w FMO w 77 K, co zinterpretowano jako falowy transfer energii[3]. Co istotne, w tej samej pracy podkreślono, że „mechanizm transferu energii jest często opisywany przez modele półklasyczne, które odwołują się do „przeskoków” (hopping) populacji stanów wzbudzonych”, i przedstawiono dudnienie 2DES jako dowód, że takie modele pomijają istotną koherentną dynamikę[3].
Skala czasowa podkreślona w oryginalnej interpretacji zakładała, że „dudnienie kwantowe trwa 660 fs”, co sformułowano jako zaskakujące w stosunku do „ogólnego założenia, że koherencje odpowiedzialne za takie oscylacje ulegają zniszczeniu bardzo szybko”[4]. W ramach tej samej dyskusji autorzy argumentowali, że odtworzenie tak długożyciowej koherencji wymaga, aby „białko odgrywało bardziej aktywną rolę w realistycznym modelu łaźni”, tj. fluktuacje indukowane przez środowisko nie mogą być traktowane jako prosty, nieskorelowany szum działający niezależnie na każdy chromofor[4]. Zastosowali oni również jawną diagnostykę odróżniającą elektroniczne dudnienie kwantowe od ruchu wibracyjnego pakietu falowego: „gdyby ta oscylacja wynikała z ruchu wibracyjnego pakietu falowego, oczekiwano by, że pik ekscytonowy będzie oscylował pod względem częstotliwości, ale zachowa stałą objętość”[4].
Chociaż teza z 2007 roku stała się katalizatorem, natychmiast zrodziła trudny problem odwrotny: eksperyment obserwuje nieliniowe funkcje odpowiedzi optycznej, a nie bezpośrednio elementy macierzy gęstości, więc wnioskowanie mechanistyczne wymaga modelu tego, jak oddziaływania system–bath generują obserwowane oscylacyjne sygnały cross-peak[4]. Jest to dokładnie ta przestrzeń, w której narzędzia fizyków — dynamika kwantowa w ustrukturyzowanych środowiskach, spectral densities i równania master typu non-Markovian — stały się kluczowe dla tej dziedziny[5, 11].
Tezy dotyczące koherencji w temperaturze pokojowej
Kluczowym pytaniem postawionym przez wczesne prace było to, czy podobne sygnatury koherencji utrzymują się w temperaturze fizjologicznej. Badanie z 2010 roku przy użyciu 2D Fourier-transform electronic spectroscopy wykazało, że „te same kwantowe sygnały dudnienia obserwowane w 77 K utrzymują się w temperaturze fizjologicznej”, a zgodność fazy i częstotliwości wskazuje na „tę samą koherencję kwantową we wszystkich temperaturach”[2]. W tym samym raporcie zaobserwowano „e-folding lifetime” wynoszący 130 fs dla koherencji stanu wzbudzonego w 277 K, wraz z koherencją „trwającą powyżej 300 fs”, co autorzy powiązali z możliwością, że ewolucja może wykorzystywać mechanizmy transportu kwantowego wspomaganego przez środowisko[2]. Zaproponowali oni również mikroskopowe wyjaśnienie spójne ze skorelowanym szumem: dudnienie przetrwało, ponieważ „energie zaangażowanych stanów wzbudzonych fluktuują w taki sposób, że przerwa energetyczna pozostaje w dużej mierze stała”[2].
Niezależne analizy oparte na 2DES dążyły do ilościowego określenia szybkości defazowania dla konkretnych koherencji w niskiej temperaturze. Przedstawiono metodę „wyznaczania szybkości defazowania poszczególnych koherencji poprzez analizę kwantowego dudnienia w pikach krzyżowych widm 2D”, z tezą, że dwie „koherencje zero-kwantowe” mają czasy życia „rzędu pikosekundy” w 77 K[13]. W tej samej pracy podano jawne wartości dopasowania: komponent z τ = 1/γ_p miał Γ_1 = 1/τ_1 = 9 cm-1, a komponent z τ = 1/γ_p miał Γ_2 = 1/τ_2 = 14 cm-1[13]. Odpowiada to czasom życia odpowiednio 1100 fs i 700 fs, podczas gdy dudnienie mogło być nadal widoczne przy 1800 fs[13]. W przeciwieństwie do tego, odnotowano, że koherencja jedno-kwantowa (optyczna) ma τ = 100 fs, co odpowiada około 100 fs[13].
Proponowanym fizycznym wyjaśnieniem dysproporcji między długożyciowymi koherencjami międzyekscytonowymi (zero-kwantowymi) a krótkożyciowymi koherencjami optycznymi było to, że „fluktuacje energii przejścia są skorelowane w całym kompleksie”, potencjalnie z powodu przestrzennie jednolitych dielektrycznych fluktuacji białka[13]. W takim obrazie skorelowanego szumu ewolucja fazy koherencji zero-kwantowej jest niewrażliwa na fluktuacje wspólne, ponieważ „wprowadzenie tej samej fluktuacji w obu energiach przejścia ω_a i ω_b … nie wpływa na propagację czasową” odpowiednich elementów macierzy gęstości, biorąc pod uwagę ewolucję fazy e-i(ω_b - ω_a)t[13]. Ten sposób rozumowania bezpośrednio wiąże obserwowalne doświadczalne (dudnienia cross-peak) ze strukturą otwartego układu kwantowego (skorelowane vs nieskorelowane sprzężenia z łaźnią) i motywuje podejścia teoretyczne wykraczające poza uproszczone modele defazowania[11, 13].
Metody i obserwowalne
Co 2DES może, a czego nie może jednoznacznie zidentyfikować
Z czysto fizycznego punktu widzenia interpretacja oscylacji 2DES jest niejednoznaczna, chyba że można wykluczyć wkład wibracyjny i rozdzielić interferencje ścieżek. W późniejszym badaniu symulacyjnym na poziomie mikroskopowym stwierdzono jawnie, że „spektroskopia nieliniowa nie może jednoznacznie odróżnić koherentnej dynamiki elektronowej od słabo tłumionego ruchu wibracyjnego”, podkreślając, że do interpretacji tego samego typu sygnałów, które napędzały wczesne tezy o koherencji, wymagane są rygorystyczne symulacje mikroskopowe[14]. Zgodnie z tą ostrożnością, badania teoretyczne i eksperymentalne rozwinęły sekwencje impulsów oparte na polaryzacji i symetrii, aby oddzielić „koherentne oscylacje kwantowe” od „niespójnej dyssypacji energii”, wykorzystując „fundamentalne symetrie wielowymiarowych sygnałów optycznych” do projektowania sekwencji impulsów rozróżniających te dwa wkłady[15].
W tej samej analizie widm photon-echo 2D opartej na symetrii, łaźnię modelowano za pomocą spectral density silnie tłumionego oscylatora brownowskiego z czasem relaksacji łaźni około 100 fs i energią reorganizacji około 55 cm-1 dla każdego bacteriochlorophyll, a sygnatury koherentne uznano za szybko zanikające: „koherencje zanikają w ciągu 150 fs”, podczas gdy „sygnały C wykazują niespójną relaksację”[15]. Co więcej, stwierdzono, że „reżim koherentny” trwa około 200 fs, przy czym oscylacje ekscytonowe mają okres 60–100 fs i odpowiadające im częstotliwości około 100–300 cm-1[15]. Wyniki te ilustrują powracający temat: w zależności od obserwowalnej i metody analizy, czasy koherencji wyodrębnione z sygnałów 2D mogą wahać się od <60 fs do >1 ps, co kładzie duży nacisk na założenia modelowe dotyczące struktury spectral density, nieporządku i separacji ścieżek[13, 15].
Dane atomistyczne i spectral densities
Głównym wkładem fizyki była próba połączenia eksperymentalnie obserwowanego defazowania i relaksacji z atomistycznymi modelami środowiska poprzez spectral densities. Jeden z programów symulacyjnych połączył dynamikę molekularną, obliczenia struktury elektronowej i symulację widm, aby zapewnić „podejście bez żadnych wolnych parametrów”, w którym uzyskuje się trajektorie dla zależnego od czasu hamiltonianu zawierającego „zależne od czasu pionowe energie wzbudzenia … oraz ich wzajemne sprzężenia elektroniczne”[16]. W tej pracy przewidywane widma 2D w 300 K opisano jako wskazujące na „niemal całkowitą utratę długożyciowych koherencji” przy ekstrapolacji obserwacji niskotemperaturowych do temperatury pokojowej[16]. To samo podejście wykazało, że rozkład energii miejsc (site-energy distribution) jest „niegaussowski” oraz że kształt linii absorpcyjnej jest „w dużej mierze określony przez niegaussowski rozkład energii miejsc”[16].
Powiązane badania atomistyczne koncentrowały się na wyodrębnianiu spectral densities dla FMO w różnych rozpuszczalnikach i temperaturach. Symulacje w mieszaninie glicerol–woda w 310 K i 77 K posłużyły do „wyznaczenia spectral densities, które dobrze wypadają w porównaniu z wcześniejszymi szacunkami eksperymentalnymi”, a podejście to kładło nacisk na traktowanie QM/MM, gdzie „każdy bacteriochlorophyll jest traktowany oddzielnie”, a środowisko jest uwzględniane poprzez ładunki cząstkowe w polu siłowym[17]. W 77 K odnotowano, że powolna dynamika rozpuszczalnika wskazuje na „obecność nieporządku statycznego”, czyli nieporządku w skalach czasowych wykraczających poza te istotne dla konstruowania spectral densities z funkcji korelacji łaźni[17]. Ta sama praca wykazała, że amplituda wynikowych spectral densities jest „około 2–3 razy mniejsza niż we wcześniejszych wynikach” i podkreśliła, że „oddziaływania elektrostatyczne pigmentów z ich otoczeniem mają kluczowe znaczenie”[17].
Ramy teoretyczne
Reżimy otwartych układów i granice teorii Redfielda
Centralnym przesłaniem teoretycznym z literatury o FMO jest to, że reżim fizyczny nie jest ani czysto koherentny, ani czysto niespójny. W jednym z wybitnych ujęć dynamiki kwantowej opartej na hierarchii w temperaturze fizjologicznej podkreślono, że w typowych fotosyntetycznych układach transferu energii wzbudzenia (EET) „energie reorganizacji nie są małe w porównaniu ze sprzężeniem elektronicznym”, więc „podejście oparte na równaniu Redfielda może prowadzić do błędnych spostrzeżeń lub błędnych wniosków dotyczących koherencji kwantowej i jej wzajemnego oddziaływania z otoczeniem białkowym”[5]. W tych ramach wyniki numeryczne wykazały „kwantowy ruch falowy” utrzymujący się przez kilkaset femtosekund w temperaturze fizjologicznej oraz „koherentne ruchy falowe” obserwowalne do 350 fs w 300 K[5].
Ten sam model wykazywał wyraźną wrażliwość non-Markovian: w reżimie opisanym jako „silnie non-Markovian”, równanie oparte na hierarchii dawało ruch falowy utrzymujący się przez 550 fs w 300 K, co „nie może być odtworzone” przez konwencjonalne Markovian równanie Redfielda[5]. W tej teoretycznej interpretacji argumentowano, że delokalizacja kwantowa pomaga „pokonać lokalne pułapki energetyczne”, a kompleks badano jako możliwy „prostownik” dla jednokierunkowego przepływu energii poprzez wykorzystanie koherencji kwantowej i dostrojonego przez białko krajobrazu energii miejsc[5].
Uzupełniający pogląd w literaturze przeglądowej przeciwstawia obraz kwantowo-koherentny teorii Förster: Förster jest opisywany jako najbliższy model klasyczny, ponieważ traktuje transfer wzbudzenia jako niespójną szybkość i „pomija wszelkie koherencje”, podczas gdy silne sprzężenie ekscyton–wibracja wymaga bardziej wyrafinowanych modeli dynamiki niż te przewidujące niespójne przeskoki[9, 11]. Wyznacza to program modelowania dla fizyków: budowanie modeli, które interpolują między koherentną dynamiką hamiltonowską a niespójnymi przeskokami, pozostając wiernymi eksperymentalnie lub atomistycznie ograniczonym spectral densities[11, 17].
Hierarchiczne równania ruchu i modelowanie non-Markovian
Wiele prac podkreśla potrzebę stosowania metod non-Markovian. Badanie skupione na HEOM zauważyło, że powszechne równania master Redfielda i Lindblada „nie uwzględniają zachowania non-markovian” wibracji białek, które można modelować jako łaźnię fononową oddziałującą z bacteriochlorophylls[18]. W tym kontekście HEOM wykorzystano do rozwiązania dynamiki monomeru FMO w temperaturze pokojowej oraz do śledzenia miar koherencji i splątania, w tym obserwacji przejściowego splątania wśród konkretnych miejsc bacteriochlorophyll, które „wyłącza się przed 0,5 ps”[18]. Chociaż takie analizy splątania zależą od modelu, podkreślają one, że stan układu otwartego może zawierać nietrywialne korelacje kwantowe w skalach czasowych sub-pikosekundowych, oraz że dynamika ta jest wrażliwa na parametry, takie jak energie reorganizacji i koherencja „spadająca” około 0,2 ps w pewnych ustawieniach parametrów[18].
Atomistyczne podejścia do układów otwartych dążyły również do odtworzenia eksperymentalnych skal czasowych bez polegania na zakładanych korelacjach statycznych. Jedno z badań połączyło dynamikę molekularną, time-dependent density functional theory i podejścia oparte na otwartych układach kwantowych w celu symulacji dynamiki EET, wprowadziło „nowatorskie … podejście do dodawania poprawek kwantowych” i doniosło o dudnieniach koherencji trwających około 400 fs w 77 K i 200 fs w 300 K, z ilościowym porównaniem do HEOM i innych metod[19]. Warto zauważyć, że praca ta wykazała, iż „korelacja krzyżowa energii miejsc nie odgrywa znaczącej roli” w dynamice transferu energii, sugerując, że długożyciowe dudnienia niekoniecznie wymagają silnych korelacji krzyżowych energii miejsc w leżących u podstaw fluktuacjach hamiltonianu[19].
Wibronowa struktura spectral density a czysto elektroniczna koherencja
Odrębny mechanizm teoretyczny podtrzymywania długożyciowej koherencji elektronicznej w dyssypatywnej dynamice ekscytonowej kładzie nacisk na niskoczęstotliwościowe zachowanie spectral density. W jednym z badań odnotowano długotrwałe dudnienia w obliczonych widmach 2D „od 1,2 ps w 4 K do 0,3 ps w 277 K” i zaproponowano „alternatywny mechanizm” dający „długotrwałą i czysto elektroniczną koherencję” pomimo silnego sprzężenia dyssypatywnego[8]. Kluczowym argumentem było to, że „staranne modelowanie ciągłej części spectral density w kierunku częstotliwości zerowej jest niezbędne”, ponieważ określa ono szybkość czystego defazowania γ_p, oraz że dla startu super-Ohmic „J(0) = 0 i człon czystego defazowania znika γ_p = 0”, więc dekoherencja wynika wyłącznie z relaksacji[8]. Odpowiednio przewidywano, że oscylacje cross-peak pozostaną widoczne w 277 K dla przypadku super-Ohmic, podczas gdy stają się one w dużej mierze zredukowane lub nieobecne dla postaci Drude–Lorentz[8].
Podsumowując, te wyniki teoretyczne wyjaśniają, dlaczego debata nad koherencją pozostała technicznie trudna: mierzone oscylacje odzwierciedlają splot sprzężeń elektronicznych, nieporządku, struktury wibronowej i spectral density łaźni, a konkurencyjne założenia dotyczące niskoczęstotliwościowej wagi spektralnej mogą jakościowo zmienić przewidywane defazowanie, nawet gdy ogólna wydajność transferu energii pozostaje wysoka[8].
Transport kwantowy wspomagany przez środowisko
Kluczowym konceptem z dziedziny fizyki i kwantowej teorii informacji jest to, że szum może wzmacniać, a nie po prostu tłumić, transport przez nieuporządkowane sieci. Jedno z badań wykazało, że „nawet w temperaturze zerowej transport wzbudzeń przez dyssypatywne sieci kwantowe może być wzmocniony przez lokalny szum defazujący” i opisało ten mechanizm w kategoriach poszerzenia energii miejsc indukowanego przez defazowanie, co powoduje, że „poszerzone linie sąsiednich miejsc zaczynają się nakładać”, dzięki czemu transfer populacji zostaje wzmocniony, gdy dostępne stają się mody rezonansowe[20]. W tej samej analizie podkreślono, że szybkiego transferu „nie można wyjaśnić czysto koherentną dynamiką” oraz że przyspieszenie wynika z defazowania, które może być nawet lokalne[20].
Uzupełniające ramy uogólniły continuous-time quantum walks do „nieunitarnej i zależnej od temperatury dynamiki w przestrzeni Liouville'a wyprowadzonej z mikroskopowego hamiltonianu”, w ramach formalizmu Lindblada[21]. W tym podejściu argumentowano, że „wzajemne oddziaływanie między swobodną ewolucją hamiltonowską a fluktuacjami termicznymi w środowisku” zwiększa wydajność transferu w FMO „z około 70% do 99%”, stosując uniwersalną miarę wydajności transportu i jej podatności[21]. Późniejsza analiza konceptualna podała „uniwersalne pochodzenie” transportu kwantowego wspomaganego przez środowisko (ENAQT) w środowiskach defazujących, stwierdzając, że ENAQT powstaje w wyniku dwóch konkurujących procesów: tendencji defazowania do ujednolicania populacji oraz formowania się gradientu gęstości ekscytonów określonego przez źródło i ujście[22]. W tych ramach prąd ekscytonów w funkcji defazowania wykazuje niemonotoniczną zależność z maksimum przy skończonej sile defazowania, „sygnalizując pojawienie się ENAQT”, co jest jawnie sformułowane jako niezwykłe, ponieważ defazowanie jest dyssypatywne, a mimo to może wzmacniać prąd i przepływ energii[22].
Szersza literatura przeglądowa podobnie stwierdza, że szum czystego defazowania może „wzmocnić zarówno szybkość, jak i wydajność” transferu energii wzbudzenia w porównaniu z „idealnie koherentną ewolucją”, i podaje wyjaśnienie oparte na interferencji: czyste defazowanie niszczy koherencję fazową, dzięki czemu amplitudy tunelowania nie znoszą się już, prowadząc do całkowitego transferu do ujścia w modelu poglądowym[10]. Artykułuje również zasadę „anteny fononowej”: „dopasowanie rozszczepienia poziomów energii do maksimum spectral density fluktuacji środowiskowych” może optymalizować transport energii, bezpośrednio łącząc problem projektowy z inżynierią spectral density i strukturą ekscytonowego hamiltonianu[10].
Ważnym niuansem jest to, że ENAQT nie wymaga długożyciowego splątania. Jedna z analiz transportu wspomaganego defazowaniem stwierdziła, że „obecność splątania nie odgrywa zasadniczej roli w transporcie energii, a może go nawet utrudniać”, zmieniając kontekst przewagi transportowej na interferencję i defazowanie, zamiast splątania jako zasobu[23]. W modelach Lindblada sieci typu FMO w stanie stacjonarnym stwierdza się również, że „istnieją koherencje niezależne od czasu” nawet w nierównowagowym stanie stacjonarnym, że koherencje te mogą wpływać na transport pozytywnie lub negatywnie, oraz że dodanie defazowania „zmniejsza, ale nie niszczy” transportu koherentnego; co więcej, „transfer wzbudzenia … może zostać poprawiony przez dodanie szumu zewnętrznego” w tych ramach[24].
Reinterpretacja wibronowa
Wibronowe i wibracyjne wyjaśnienia długożyciowych oscylacji
Głównym wydarzeniem po 2010 roku był argument, że długożyciowe oscylacje w widmach 2D często pochodzą z koherencji wibracyjnej, a nie z długożyciowej międzyekscytonowej koherencji elektronicznej. Model wibronowo-ekscytonowy jawnie uwzględniał jeden mod wibracyjny na monomer i przewidywał oscylacje w widmach 2D FMO z „czasami defazowania 1,3 ps w 77 K”, wywodząc długożyciowe koherencje z „superpozycji wibronowych stanów ekscytonowych zlokalizowanych na tym samym pigmencie”[25]. W tej samej pracy podkreślono, że wibronowe koherencje ekscytonowe mogą być „niezwykle długożyciowe” z jedynie niewielkim tłumieniem w skali czasowej 2 ps, i opisano dwufazowy zanik, w którym początkowy zanik 200 fs wiąże się z koherencjami zlokalizowanymi na różnych pigmentach, podczas gdy długożyciowe oscylacje odzwierciedlają koherencje zlokalizowane na tym samym pigmencie[25]. Mechanistycznie skorelowane fluktuacje powstają, ponieważ oddziaływanie system–bath jest niezależne od stanu modu wibracyjnego, więc poziomy wibronowe mogą doświadczać „silnie skorelowanych fluktuacji”, dając powolne defazowanie; przywołuje się „pożyczanie intensywności”, aby wyjaśnić silne dipóle przejścia w stanach wibronowych[26].
Na poziomie eksperymentalno-interpretacyjnym, badanie photon-echo 2D kompleksu FMO w temperaturze otoczenia wykazało, że widma „nie dostarczają dowodów na istnienie jakiejkolwiek długożyciowej elektronowej koherencji kwantowej”, lecz zamiast tego „potwierdzają ortodoksyjny pogląd o szybko zanikającej elektronowej koherencji kwantowej w skali czasowej 60 fs”[6]. Zastosowana logika wykorzystywała cięcie antydiagonalne widma 2D do oszacowania jednorodnej szerokości linii , co odpowiada czasowi defazowania elektronowego , który „wyznacza zasadniczą górną granicę” zaniku wszelkich oscylacji pochodzących z dudnień między przejściami ekscytonowymi[6]. W tej samej analizie oscylacje w konkretnym regionie powiązano z koherencją wibracyjną: „oscylacje … są związane z koherencją wibracyjną”, a ich częstotliwości, czasy życia i amplitudy miały odpowiadać molekularnym modom wibracyjnym, „a nie długożyciowym koherencjom elektronicznym”[6]. Autorzy wyciągnęli zatem wniosek, że „wszelka koherencja elektroniczna znika w oknie czasu defazowania 60 fs” i że „żaden koherentny transport energii na duże odległości” nie jest potrzebny do wyjaśnienia ogólnej wydajności[6].
Badanie zależne od temperatury, rozszerzone na bardzo niskie temperatury, sugerowało, że „istotna elektronowa koherencja kwantowa występuje tylko przy … ~20 K”, przy czym koherencje elektroniczne utrzymują się do 200 fs (blisko anteny) i marginalnie do 500 fs (w pobliżu centrum reakcji), a koherencja zanika szybciej wraz z temperaturą, stając się nieistotną powyżej 150 K[27]. W tej pracy wcześniej zgłaszane długożyciowe dudnienia przypisano przyczynom wibracyjnym: „wynikają one z mieszania koherencji wibracyjnych w elektronicznym stanie podstawowym”, a „wzmocnienie” wcześniej przypisywane koherencji elektronicznej uznano za „wywołane wyłącznie przez rezonansowe dudnienie wibracyjnych modów molekularnych w elektronicznym stanie podstawowym”[27, 28]. Obraz silnego sprzężenia system–bath został poparty wywnioskowaną energią reorganizacji o wartości 120 cm, opisaną jako wystarczająca do skrócenia czasu życia koherencji elektronicznej i wytworzenia przerywanej lokalizacji elektronicznej funkcji falowej[28].
Wyniki te są zgodne z szerszą syntezą, według której „koherencje międzyekscytonowe są zbyt krótkożyciowe, aby mieć jakiekolwiek znaczenie funkcjonalne”, a obserwowane długożyciowe koherencje „pochodzą z impulsowo wzbudzonych wibracji” obserwowanych w spektroskopii femtosekundowej[7]. W szczególności dla białka FMO synteza ta podaje obliczone czasy defazowania koherencji międzyekscytonowych i optycznych „w zakresie 50 i 75 fs” i twierdzi, że długożyciowe dudnienia kwantowe są „niespójne z koherencją międzyekscytonową”, a zamiast tego wykazują sygnatury modów wibracyjnych Raman-active na powierzchni stanu podstawowego[7].
Mieszanie wibronowe jako kontrolowany parametr projektowy
Chociaż reinterpretacja umniejsza znaczenie długożyciowej czysto elektronicznej koherencji, nie eliminuje ona struktury kwantowej z funkcji fotosyntetycznej. Odrębna linia eksperymentalna podkreśla, że kontrola biologiczna może dostrajać mieszanie wibronowe w celu sterowania transferem energii. W jednym z badań 2DES mierzono transfer energii w dzikim typie i mutancie FMO w warunkach redukujących i utleniających, i stwierdzono, że w warunkach redukujących transfer energii przez dwie ścieżki jest równy, „ponieważ przerwa energetyczna ekscytonu 4–1 jest wibronowo sprzężona z modem wibracyjnym bacteriochlorophyll-a”, podczas gdy utlenianie odstraja rezonans, kierując ekscytony preferencyjnie ścieżką pośrednią i zwiększając prawdopodobieństwo wygaszania[29]. Model Redfielda posłużył do wykazania, że kompleks osiąga to zachowanie poprzez dostrojenie konkretnej energii miejsca poprzez stan redox wewnętrznych reszt cysteine[29].
W blisko powiązanym badaniu odnotowano, że wiele koherencji stanów wzbudzonych jest „obecnych wyłącznie w warunkach redukujących”, a nieobecnych lub osłabionych w warunkach utleniających, oraz że ich obecność koreluje ze sprzężeniem wibronowym, które zapewnia szybszy i wydajniejszy transfer energii w warunkach redukujących[30]. Wzrost wielu częstotliwości dudnienia w setkach liczb falowych posłużył do argumentacji, że dudnienia te są koherencjami stanów wzbudzonych o „głównie wibracyjnym charakterze”, a wyniki podsumowano jako sugerujące, że ekscytonowy transfer energii przebiega poprzez mechanizm koherentny, gdzie koherencje służą jako narzędzie do rozdzielenia koherentnej relaksacji od transferu napędzanego przez fluktuacje stochastyczne[30].
Synteza konkurencyjnych skal czasowych
Debata nad koherencją w FMO jest często podsumowywana jako starcie skal czasowych wyodrębnionych z różnych eksperymentów i modeli. Poniższa tabela gromadzi reprezentatywne skale czasowe związane z koherencją oraz ich deklarowaną interpretację w cytowanej literaturze.
Różnorodność skal czasowych w tej tabeli niekoniecznie odzwierciedla niespójność eksperymentalną; odzwierciedla ona raczej to, że odrębne typy koherencji (optyczna vs międzyekscytonowa vs wibronowa vs wibracyjna), odrębne ścieżki analizy (jednorodne defazowanie oparte na szerokości linii vs dopasowania dudnienia cross-peak) oraz odrębne modele środowiskowe (spectral density w pobliżu , nieporządek statyczny, skorelowane fluktuacje) kładą nacisk na inną fizykę i mogą dawać odrębne efektywne parametry defazowania[6, 8, 13].
Powiązania poza FMO
Chociaż FMO był układem paradygmatycznym, podobna fizyka pojawia się w różnych kompleksach fotosyntetycznych. W centrum reakcji fotosystemu II roślin 2DES połączona z modelowaniem Redfielda posłużyła do „wyjaśnienia roli koherencji” w separacji ładunku poprzez połączenie eksperymentu i teorii, a o „dudnieniach kwantowych” doniesiono, że są obecne przez co najmniej 1 ps zarówno w temperaturze pokojowej, jak i w 80 K[32]. Częstotliwości oscylacji miały odpowiadać wewnątrzcząsteczkowym wibracjom chlorofilu i zgadzać się z różnicami energii między stanami ekscyton–charge-transfer (ekscyton–CT), wspierając obraz rezonansu między modami wibracyjnymi a układem elektronowym[32]. W tym badaniu dynamikę podsumowano jako ilustrującą „silną korelację między koherencją elektroniczną a ultraszybkim i wydajnym transferem elektronów”, a koherencję wibronową zaproponowano jako zasadniczy wkład w wysoką wydajność kwantową[32].
Niezależnych dowodów na to, że skorelowane środowiska białkowe mogą zachowywać koherencję elektroniczną, dostarcza eksperyment two-color photon-echo na bakteryjnym centrum reakcji. W tym układzie dane ujawniły „długotrwałą koherencję między dwoma stanami elektronicznymi” powstałą w wyniku mieszania stanów wzbudzonych bakteriofeofityny i pomocniczego bacteriochlorophyll, oraz argumentowano, że koherencję tę „można wyjaśnić jedynie silną korelacją między fluktuacjami indukowanymi przez białko” w energiach przejścia sąsiednich chromoforów[33]. Wniosek był taki, że skorelowane środowiska białkowe zachowują koherencję elektroniczną i umożliwiają koherentny ruch przestrzenny wzbudzenia, pozwalając na wydajne pochłanianie i wychwytywanie energii[33].
Te szersze przypadki wspierają ogólny punkt widzenia wyartykułowany w komentarzach: chociaż „wykrycie koherentnego transportu energii napędziło twierdzenia, że efekty kwantowe czynią fotosyntezę bardziej wydajną”, eksperymenty wskazują, że „wzajemne oddziaływanie ruchu elektronicznego i wibracyjnego podtrzymuje również koherencję” w separacji ładunku, kierując tę dziedzinę ku mechanizmom wibronowym i wibracyjnym, a nie czysto elektronicznej koherencji dalekiego zasięgu jako głównemu kandydatowi funkcjonalnemu[34].
Implikacje i otwarte pytania
Powracającą implikacją w literaturze fizycznej jest to, że funkcji nie należy utożsamiać z długożyciową koherencją międzyekscytonową. Jedna z syntez stwierdza, że „koherencja ma swój udział, ale w sposób subtelny” i argumentuje, że wymagane są „bardziej wyrafinowane modele teoretyczne”, ponieważ energia nie przeskakuje po prostu niespójnie z cząsteczki na cząsteczkę, co sugeruje rolę efektów koherentnych, której nie da się sprowadzić do pojedynczej, długożyciowej stałej czasowej koherencji[9]. To samo źródło podkreśla również, że kompleksy pochłaniające światło są dostrojone tak, aby „elektroniczne przerwy energetyczne … ściśle pasowały do wibracyjnych przerw energetycznych”, oraz że taka selekcja ewolucyjna sugeruje, iż optymalizacja rezonansów częstotliwości ma znaczenie funkcjonalne — idea spójna z obrazami anteny fononowej i mieszania wibronowego[9].
Jednak stopień, w jakim jakiekolwiek zaobserwowane zachowanie typu quantum-walk jest zasadnicze, pozostaje przedmiotem debaty. Niedawny przegląd zauważa, że „istnienie quantum walk w transferze energii jest wciąż przedmiotem dyskusji”, a także ostrzega, że wzmocnienie szybkości wynikające z kwantowych błądzeń losowych „nie jest gwarantowane”, cytując kontrprzykłady z literatury i podkreślając, że symulacje oparte na trajektoriach z kwantowymi elektronami i klasycznymi jądrami mogą wystarczyć do opisania wydajności FMO w niektórych analizach[35]. Wzmacnia to potrzebę sprecyzowania, o jakich sygnaturach kwantowych mowa (koherencja, interferencja, mieszanie wibronowe) i jaki klasyczny komparator jest stosowany[11, 35].
Na froncie metodologicznym modelowanie mikroskopowe stale ewoluuje. Jeden z niedawnych preprintów donosi o „non-perturbative, dokładnych symulacjach modelu mikroskopowego” i twierdzi, że występują „długożyciowe koherencje ekscytonowe w 77 K i w temperaturze pokojowej” w skalach pikosekundowych, jednocześnie podkreślając, że uśrednianie spectral density (coarse-graining) „całkowicie tłumi wszystkie cechy oscylacyjne” dynamiki koherencji w 300 K, tym samym niedoceniając efektów kwantowych w realistycznych środowiskach wibracyjnych[14]. Ta sama praca informuje, że zarówno w 77 K, jak i 300 K „wąskie piki pojawiają się w całym zakresie częstotliwości wibracyjnych” modów wewnątrzpigmentowych, co służy jako wibronowy odcisk palca ustrukturyzowanych środowisk fononowych wpływających na dynamikę ekscytonową[14]. W świetle wcześniejszego ostrzeżenia, że spektroskopia nieliniowa nie może jednoznacznie odróżnić koherencji elektronicznej od wibracyjnej, takie symulacje mikroskopowe najlepiej postrzegać jako część zintegrowanej ścieżki wnioskowania eksperymentalno-teoretycznego, a nie jako samodzielne rozstrzygnięcie debaty o koherencji[14].
Wnioski
Biologia kwantowa oparta na fizyce przekształciła badanie fotosyntetycznego transferu energii, zmieniając klasyczny problem procesu szybkościowego w ilościowo ograniczony problem otwartego układu kwantowego, co stało się możliwe dzięki 2DES i powiązanym ultraszybkim nieliniowym spektroskopiom, które mapują sprzężenia stanów wzbudzonych i ujawniają sygnatury oscylacyjne[1, 2]. W FMO wczesne prace 2DES donosiły o dudnieniach kwantowych utrzymujących się przez 660 fs w 77 K i argumentowały, że tak długożyciowa koherencja rzuca wyzwanie półklasycznym modelom przeskoku i wymaga aktywnej, ustrukturyzowanej łaźni białkowej[3, 4]. Kolejne eksperymenty donosiły o sygnaturach koherencji utrzymujących się w temperaturach fizjologicznych z charakterystycznymi czasami życia rzędu 100 fs i obserwowalnymi dudnieniami powyżej 300 fs, co motywowało do powstania obszernej literatury teoretycznej na temat skorelowanego szumu, dynamiki non-Markovian i inżynierii spectral density[2].
Jednocześnie rygorystyczne ponowne oceny wykazały, że wiele długożyciowych oscylacji w widmach 2D można wyjaśnić koherencją wibracyjną i mieszaniem wibronowym, a nie długożyciową międzyekscytonową koherencją elektroniczną. Analizy photon-echo w temperaturze otoczenia wywnioskowały defazowanie elektronowe rzędu 60 fs i przypisały obserwowane długożyciowe oscylacje koherencji wibracyjnej, a kompleksowe przeglądy podobnie stwierdzają, że koherencje międzyekscytonowe są zbyt krótkożyciowe, aby mieć znaczenie funkcjonalne, a długożyciowe sygnały pochodzą z impulsowo wzbudzonych wibracji[6, 7].
Najbardziej uzasadniony obecny wniosek, zgodny z cytowanymi źródłami, jest zatem wielowarstwowy. Po pierwsze, koherencja kwantowa w kompleksach fotosyntetycznych jest obserwowana eksperymentalnie i oczekiwana teoretycznie, ale jej natura (elektroniczna vs wibronowa vs wibracyjna) zależy od układu i obserwowalnej[3, 7, 25]. Po drugie, rola funkcjonalna mechaniki kwantowej jest bardziej prawdopodobna w tym, jak środowiska białkowe i ustrukturyzowane spectral densities umożliwiają wydajny transfer poprzez mechanizmy takie jak ENAQT, dopasowanie rezonansu anteny fononowej i przestrajalne mieszanie wibronowe, a nie w podtrzymywanej koherencji elektronicznej dalekiego zasięgu w temperaturze pokojowej[10, 20, 29]. Wreszcie, rozstrzygnięcie pozostałych niejednoznaczności wymaga połączonych strategii: spektroskopii zaprojektowanej do rozdzielania ścieżek i typów koherencji oraz symulacji mikroskopowych uwzględniających wysoce ustrukturyzowane spectral densities i reżimy silnego sprzężenia, które unieważniają zbyt uproszczone lub czysto Markovian podejścia[11, 14, 15].
