Аннотация
Двумерная электронная спектроскопия (2DES) позволила напрямую исследовать взаимосвязь когерентной экситонной динамики и флуктуаций окружающей среды в пигмент-белковых комплексах путем картирования связей возбужденных состояний и их временной эволюции в частотной области[1, 2]. В комплексе Fenna–Matthews–Olson (FMO) знаковое исследование методом электронной спектроскопии с 2D-преобразованием Фурье представило «прямые доказательства» «удивительно долгоживущей электронной квантовой когерентности» и связанных с ней «сигналов квантовых биений» между экситонами при 77 K, причем биения сохранялись в течение 660 fs[3, 4]. Последующие работы расширили эти наблюдения до физиологических температур, сообщая, что «те же сигналы квантовых биений, наблюдаемые при 77 K, сохраняются до физиологической температуры», при этом время затухания когерентности возбужденного состояния в e раз составляет 130 fs при 277 K, а когерентность наблюдается за пределами 300 fs[2]. Параллельно физики и химические физики разработали модели открытых квантовых систем, показывающие, что non-Markovian динамика может поддерживать волнообразное движение в течение нескольких сотен фемтосекунд даже при 300 K, и что традиционные Markovian подходы Редфилда могут быть ненадежными, когда энергии реорганизации не малы по сравнению с электронными связями[5].
Однако возникла серьезная переинтерпретация. Было высказано мнение, что 2D-спектры фотонного эха при температуре окружающей среды устанавливают верхний предел около 60 fs для электронной дефазировки, а долгоживущие осцилляции были приписаны вибрационной когерентности, а не межэкситонной (чисто электронной) когерентности[6]. Широкий синтез данных также подводит итог, что «межэкситонные когерентности слишком недолговечны, чтобы иметь какое-либо функциональное значение», и что долгоживущие осцилляции «возникают из импульсно возбужденных вибраций» (часто рамановски-активных мод основного состояния)[7]. Таким образом, текущая физическая картина нюансирована: квантовая когерентность в фотосинтезе экспериментально реальна и теоретически неизбежна, но ее функциональная роль зависит от того, какие когерентности измеряются (оптические, межэкситонные, вибронные или вибрационные), а также от микроскопической структуры взаимодействия системы с термостатом и спектральной плотности[7, 8].
Введение
Рабочее физическое определение квантовой биологии — это «идентификация и изучение квантовых явлений в биологических системах», и эта область описывается как «доминируемая поиском функциональной квантовой механики, скрытой в сложных биосистемах»[9]. В рамках этой широкой повестки дня фотосинтетический светосбор стал центральной точкой, поскольку сверхбыстрые эксперименты указали на когерентную квантовую динамику в пигмент-белковых комплексах, в то время как теоретический анализ столкнулся с сильной связью между электронными возбуждениями и движением ядер в белковой среде[10, 11]. Канонической модельной системой для этой физической программы является комплекс FMO, долгое время использовавшийся для изучения того, как электронные связи обеспечивают эффективный перенос энергии от антенны к реакционному центру; действительно, 2D-спектроскопия в видимом диапазоне была специально разработана для того, чтобы «напрямую измерять электронные связи» в FMO[12]. Ранние 2D-измерения уже продемонстрировали, что энергия возбуждения не «просто каскадно спускается по энергетической лестнице», а следует по отдельным путям, которые критически зависят от пространственного характера делокализованных волновых функций возбужденного состояния — по сути, квантово-механическое утверждение о природе соответствующих собственных состояний и связей[12].
С точки зрения физика, FMO представляет собой экспериментально ограниченный испытательный стенд для теорий открытых квантовых систем в режиме, где некоторые упрощающие приближения могут не работать. Широко цитируемое опасение заключается в том, что из-за «сильной связи (100 cm) между электронными возбуждениями и движением ядер в белковой среде» вокруг FMO пертурбативные, Markovian приближения и приближения независимых термостатов могут оказаться несостоятельными, что мотивирует использование непертурбативных и non-Markovian подходов[11]. Та же логика обзора подчеркивает, что ближайшим «классическим» сравнением является модель Фёрстера, которая рассматривает перенос как некогерентную скорость и «пренебрегает всеми когерентностями или суперпозициями между сайтами», но это может быть недостаточно в режиме сильной связи[11].
Поскольку «конечный результат заключается в том, что когерентность вносит свой вклад, но тонким образом», центральной задачей ориентированной на физику квантовой биологии стало разделение (i) того, что непосредственно установлено спектроскопией и микроскопическим моделированием, от (ii) того, что предполагается относительно биологической функции[9]. Далее литература по FMO организована вокруг экспериментально обоснованных утверждений о когерентности (2DES и смежные методы), теоретических рамок, используемых для их моделирования (мастер-уравнения, спектральные плотности и non-Markovian методы), парадигмы транспорта с участием среды и вибронно-вибрационной переинтерпретации, которая изменила консенсус в этой области с середины 2010-х годов[7].
Результаты 2DES 2007 года
Двумерная электронная спектроскопия обеспечивает карту частотно-частотной корреляции структуры и связей возбужденных состояний и может разрешать динамические сигнатуры, такие как когерентные биения, отслеживая эволюцию спектральных особенностей во времени «населенности» (ожидания)[1, 2]. В работе по FMO 2007 года электронная спектроскопия с 2D-преобразованием Фурье использовалась для расширения ранних исследований 2DES и «получения прямых доказательств удивительно долгоживущей электронной квантовой когерентности, играющей важную роль в процессах переноса энергии» в FMO[3]. Основной экспериментальной сигнатурой было то, что «квантовая когерентность проявляется в характерных, непосредственно наблюдаемых сигналах квантовых биений среди экситонов» в FMO при 77 K, что было интерпретировано как волнообразный перенос энергии[3]. Важно отметить, что в той же статье подчеркивалось, что «механизм переноса энергии часто описывается полуклассическими моделями, которые предполагают «прыжки» (hopping) населенностей возбужденных состояний», и биения 2DES позиционировались как доказательство того, что такие модели упускают важную когерентную динамику[3].
Временной масштаб, подчеркнутый в первоначальной интерпретации, заключался в том, что «квантовые биения длятся 660 fs», что было представлено как нечто удивительное по сравнению с «общим предположением о том, что когерентности, ответственные за такие осцилляции, разрушаются очень быстро»[4]. В ходе того же обсуждения авторы утверждали, что для воспроизведения такой долгоживущей когерентности «белок должен играть более активную роль в реалистичной модели термостата», т. е. индуцированные средой флуктуации не могут рассматриваться как простой некоррелированный шум, действующий независимо на каждый хромофор[4]. Они также включили явную диагностику, отличающую электронные квантовые биения от движения вибрационного волнового пакета: «если бы эта осцилляция была обусловлена движением вибрационного волнового пакета, ожидалось бы, что экситонный пик будет колебаться по частоте, но сохранять постоянный объем»[4].
Хотя это утверждение 2007 года послужило катализатором, оно немедленно повлекло за собой сложную обратную задачу: эксперимент наблюдает нелинейные функции оптического отклика, а не элементы матрицы плотности напрямую, поэтому механистический вывод требует модели того, как взаимодействия системы с термостатом генерируют наблюдаемые осциллирующие сигналы кросс-пиков[4]. Это именно та область, в которой инструменты физиков — квантовая динамика в структурированных средах, спектральные плотности и non-Markovian мастер-уравнения — стали центральными для данной области[5, 11].
Утверждения о когерентности при комнатной температуре
Ключевой вопрос, поднятый ранними работами, заключался в том, сохраняются ли подобные сигнатуры когерентности при физиологической температуре. Исследование методом электронной спектроскопии с 2D-преобразованием Фурье в 2010 году сообщило, что «те же сигналы квантовых биений, наблюдаемые при 77 K, сохраняются до физиологической температуры», и что совпадение фаз и частот указывает на «одну и ту же квантовую когерентность при всех температурах»[2]. В том же отчете наблюдалось «время затухания в e раз» 130 fs для когерентности возбужденного состояния при 277 K, наряду с когерентностью, «длящейся более 300 fs», что авторы связали с возможностью того, что эволюция может использовать механизмы квантового транспорта с участием среды[2]. Они также предложили микроскопическое объяснение, согласующееся с коррелированным шумом: биения выживают, потому что «энергии вовлеченных возбужденных состояний флуктуируют так, что энергетический зазор остается в значительной степени постоянным»[2].
Независимые анализы на основе 2DES стремились количественно оценить скорости дефазировки для конкретных когерентностей при низкой температуре. Был представлен метод «определения скоростей дефазировки отдельных когерентностей путем анализа квантовых биений в кросс-пиках 2D-спектров» с утверждением, что две «нуль-квантовые когерентности» имеют времена жизни «порядка пикосекунды» при 77 K[13]. В той же работе были приведены конкретные значения аппроксимации: компонент с τ = 1/γ_p имел Γ_1 = 1/τ_1 = 9 cm-1, а компонент с τ = 1/γ_p имел Γ_2 = 1/τ_2 = 14 cm-1[13]. Это соответствует временам жизни 1100 fs и 700 fs соответственно, в то время как биения все еще могут быть видны при 1800 fs[13]. Напротив, для одноквантовой (оптической) когерентности сообщалось время τ = 100 fs, что соответствует примерно 100 fs[13].
Предложенное физическое объяснение разрыва между долгоживущими межэкситонными (нуль-квантовыми) и короткоживущими оптическими когерентностями заключалось в том, что «флуктуации энергии перехода коррелируют по всему комплексу», возможно, из-за пространственно однородных диэлектрических флуктуаций белка[13]. В такой картине коррелированного шума фазовая эволюция нуль-квантовой когерентности нечувствительна к синфазным флуктуациям, поскольку «введение одинаковой флуктуации в обе энергии перехода ω_a и ω_b ... не влияет на временную эволюцию» соответствующих элементов матрицы плотности, учитывая фазовую эволюцию e-i(ω_b - ω_a)t[13]. Эта линия рассуждений напрямую связывает экспериментальные наблюдаемые (биения кросс-пиков) со структурой открытой квантовой системы (коррелированные против некоррелированных связей с термостатом) и мотивирует теоретические подходы, выходящие за рамки упрощенных моделей дефазировки[11, 13].
Методы и наблюдаемые
Что 2DES может и что не может однозначно идентифицировать
С сугубо физической точки зрения интерпретация осцилляций 2DES остается недоопределенной, если нельзя исключить вибрационный вклад и разделить интерференцию путей. В более поздней работе по микроскопическому моделированию прямо заявлялось, что «нелинейная спектроскопия не может однозначно отличить когерентную электронную динамику от слабозатухающего вибрационного движения», подчеркивая, что для интерпретации того же типа сигналов, которые породили ранние утверждения о когерентности, требуются строгие микроскопические симуляции[14]. В соответствии с этим предостережением в теоретических и экспериментальных исследованиях были разработаны поляризационные и симметрийные импульсные последовательности для отделения «когерентных квантовых осцилляций» от «некогерентной диссипации энергии», использующие «фундаментальные симметрии многомерных оптических сигналов» для разработки импульсных последовательностей, различающих эти два вклада[15].
В том же 2D-анализе фотонного эха, основанном на симметрии, термостат моделировался спектральной плотностью сильно затухающего броуновского осциллятора с временем релаксации термостата около 100 fs и энергией реорганизации около 55 cm-1 для каждого бактериохлорофилла, и было сделано заключение, что когерентные сигнатуры быстро затухают: «когерентности затухают в течение 150 fs», в то время как «сигналы C демонстрируют некогерентную релаксацию»[15]. Более того, было заявлено, что «когерентный режим» длится около 200 fs, при этом экситонные осцилляции имеют период 60–100 fs и соответствующие частоты примерно 100–300 cm-1[15]. Эти результаты иллюстрируют повторяющуюся тему: в зависимости от наблюдаемой и метода анализа времена когерентности, извлеченные из 2D-сигналов, могут варьироваться от <60 fs до >1 ps, что накладывает большой вес на допущения моделирования о структуре спектральной плотности, беспорядке и разделении путей[13, 15].
Атомистические входные данные и спектральные плотности
Важным вкладом физики стала попытка связать экспериментально наблюдаемую дефазировку и релаксацию с атомистическими моделями среды через спектральные плотности. Одна программа моделирования объединила молекулярную динамику, расчеты электронной структуры и спектральное моделирование, чтобы представить «подход без каких-либо свободных параметров», в котором получают траектории для зависящего от времени гамильтониана, содержащего «зависящие от времени энергии вертикального возбуждения ... и их взаимные электронные связи»[16]. В этой работе предсказанные 2D-спектры при 300 K были описаны как указывающие на «почти полную потерю долгоживущих когерентностей» при экстраполяции низкотемпературных наблюдений на комнатную температуру[16]. Тот же подход обнаружил, что распределение энергий сайтов является «негауссовым» и что форма линии поглощения «в значительной степени определяется негауссовым распределением энергий сайтов»[16].
Связанные атомистические исследования были сосредоточены на извлечении спектральных плотностей для FMO в различных растворителях и при разных температурах. Симуляции в смеси глицерин-вода при 310 K и 77 K использовались для «определения спектральных плотностей, которые хорошо согласуются с более ранними экспериментальными оценками», и подход подчеркивал QM/MM метод, где «каждый BChl рассматривается отдельно», а среда включается через парциальные заряды в силовом поле[17]. Сообщалось, что при 77 K медленная динамика растворителя указывает на «наличие статического беспорядка», означающего беспорядок на временных масштабах, превышающих те, что важны для построения спектральных плотностей из корреляционных функций термостата[17]. В той же работе сообщалось, что амплитуда полученных спектральных плотностей «примерно в 2–3 раза меньше, чем в более ранних результатах», и подчеркивалось, что «электростатические взаимодействия пигментов с их окружением имеют ключевое значение»[17].
Теоретические рамки
Режимы открытых систем и границы теории Редфилда
Центральное теоретическое сообщение литературы по FMO заключается в том, что физический режим не является ни чисто когерентным, ни чисто некогерентным. В одном известном исследовании квантовой динамики на основе иерархии (hierarchy-based) при физиологической температуре подчеркивалось, что в типичных фотосинтетических системах переноса энергии возбуждения (EET) «энергии реорганизации не малы по сравнению с электронной связью», поэтому «подход на основе уравнения Редфилда может привести к ошибочным выводам или неверным заключениям относительно квантовой когерентности и ее взаимодействия с белковой средой»[5]. В рамках этой структуры сообщалось, что численные результаты показывают «квантовое волнообразное движение», сохраняющееся в течение нескольких сотен фемтосекунд при физиологической температуре, и «когерентные волнообразные движения», наблюдаемые до 350 fs при 300 K[5].
Та же модель продемонстрировала выраженную non-Markovian чувствительность: в режиме, описанном как «сильно non-Markovian», иерархическое уравнение дало волнообразное движение, сохраняющееся в течение 550 fs при 300 K, которое «не может быть воспроизведено» традиционным Markovian уравнением Редфилда[5]. В этой теоретической интерпретации утверждалось, что квантовая делокализация помогает «преодолеть локальные энергетические ловушки», а комплекс рассматривался как возможный «выпрямитель» для однонаправленного потока энергии за счет использования квантовой когерентности и настроенного белком ландшафта энергий сайтов[5].
Дополняющая точка зрения в обзорной литературе противопоставляет квантово-когерентную картину теории Фёрстера: Фёрстер описывается как ближайшая классическая модель, поскольку она рассматривает перенос возбуждения как некогерентную скорость и «пренебрегает всеми когерентностями», в то время как сильная экситон-вибрационная связь требует более сложных моделей динамики, чем те, что предсказывают некогерентные прыжки[9, 11]. Это формирует программу моделирования для физиков: создавать модели, которые интерполируют между когерентной гамильтоновой динамикой и некогерентными прыжками, оставаясь верными экспериментально или атомистически ограниченным спектральным плотностям[11, 17].
Иерархические уравнения движения и non-Markovian моделирование
Многочисленные направления работы подчеркивают необходимость non-Markovian методов. В исследовании, посвященном HEOM, отмечалось, что распространенные мастер-уравнения Редфилда и Линдблада «не учитывают non-Markovian поведение» белковых вибраций, которые можно моделировать как фононный термостат, взаимодействующий с бактериохлорофиллами[18]. В этих условиях HEOM использовалось для решения динамики мономера FMO при комнатной температуре и для отслеживания мер когерентности и запутанности, включая наблюдения переходной запутанности среди специфических сайтов бактериохлорофилла, которая «отключается до 0,5 ps»[18]. Хотя такой анализ запутанности зависит от модели, он подчеркивает, что состояние открытой системы может содержать нетривиальные квантовые корреляции на субпикосекундных временных масштабах, и что эта динамика чувствительна к таким параметрам, как энергии реорганизации, а когерентность «падает» около 0,2 ps при определенных настройках параметров[18].
Атомистические подходы к открытым системам также стремились воспроизвести экспериментальные временные масштабы, не полагаясь на предполагаемые статические корреляции. В одном исследовании сочетались молекулярная динамика, зависящая от времени теория функционала плотности и подходы открытых квантовых систем для моделирования динамики EET, был представлен «новый ... подход для добавления квантовых поправок» и сообщалось о квантовых биениях, длящихся около 400 fs при 77 K и 200 fs при 300 K, с количественным сравнением с HEOM и другими методами[19]. Примечательно, что в этой работе сообщалось, что «кросс-корреляция энергий сайтов не играет существенной роли» в динамике переноса энергии, что позволяет предположить, что долгоживущие биения не обязательно требуют сильных кросс-корреляций энергий сайтов в лежащих в основе флуктуациях гамильтониана[19].
Структура вибронной спектральной плотности и чисто электронная когерентность
Отдельный теоретический механизм поддержания долгоживущей электронной когерентности в диссипативной динамике экситонов подчеркивает низкочастотное поведение спектральной плотности. В одном исследовании было отмечено длительное сохранение биений в рассчитанных 2D-спектрах, «варьирующееся от 1,2 ps при 4 K до 0,3 ps при 277 K», и был предложен «альтернативный механизм» для получения «длительной и чисто электронной когерентности», несмотря на сильную диссипативную связь[8]. Ключевой аргумент заключался в том, что «тщательное моделирование непрерывной части спектральной плотности в области нулевой частоты имеет важное значение», поскольку оно определяет скорость чистой дефазировки γ_p, и что для суперомического случая «J(0) = 0 и член чистой дефазировки исчезает γ_p = 0», поэтому декогерентность возникает только за счет релаксации[8]. Соответственно, предсказывалось, что осцилляции кросс-пиков останутся видимыми при 277 K для суперомического случая, тогда как они значительно уменьшаются или исчезают для формы Друде–Лоренца[8].
В совокупности эти теоретические результаты объясняют, почему дебаты о когерентности остаются технически сложными: измеряемые осцилляции отражают свертку электронных связей, беспорядка, вибронной структуры и спектральной плотности термостата, а конкурирующие допущения о низкочастотном спектральном весе могут качественно изменить предсказанную дефазировку, даже когда общая эффективность переноса энергии остается высокой[8].
Квантовый транспорт с участием среды
Важным концептуальным достижением физики и теории квантовой информации является то, что шум может усиливать, а не просто подавлять транспорт через разупорядоченные сети. Одно исследование показало, что «даже при нулевой температуре транспорт возбуждений через диссипативные квантовые сети может быть усилен локальным шумом дефазировки», и описало механизм в терминах уширения энергий сайтов, вызванного дефазировкой, в результате чего «уширенные линии соседних сайтов начинают перекрываться», так что перенос населенности усиливается по мере появления резонансных мод[20]. В том же анализе подчеркивалось, что быстрый перенос «не может быть объяснен чисто когерентной динамикой» и что ускорение возникает из-за дефазировки, которая может быть даже локальной[20].
Дополняющая структура обобщила квантовые блуждания с непрерывным временем на «неунитарную и зависящую от температуры динамику в пространстве Лиувилля, производную от микроскопического гамильтониана» в рамках формализма Линдблада[21]. В этом подходе утверждалось, что «взаимодействие между свободной эволюцией гамильтониана и тепловыми флуктуациями в среде» повышает эффективность переноса в FMO «с примерно 70% до 99%», используя универсальную меру эффективности транспорта и ее восприимчивости[21]. Более поздний концептуальный анализ представил «универсальное происхождение» квантового транспорта с участием среды (ENAQT) в дефазирующих средах, утверждая, что ENAQT возникает из-за двух конкурирующих процессов: тенденции дефазировки делать населенность однородной и формирования градиента плотности экситонов, определяемого источником и стоком[22]. В этой структуре ток экситонов в зависимости от дефазировки проявляет немонотонную зависимость с максимумом при конечной силе дефазировки, «сигнализируя о появлении ENAQT», и это прямо преподносится как нечто примечательное, поскольку дефазировка является диссипативной, но может усиливать ток и поток энергии[22].
В более широкой обзорной литературе аналогично утверждается, что чистый шум дефазировки может «увеличить как скорость, так и выход» переноса энергии возбуждения по сравнению с «идеально когерентной эволюцией», и приводится объяснение на основе интерференции: чистая дефазировка нарушает фазовую когерентность, так что амплитуды туннелирования больше не гасят друг друга, что приводит к полному переносу в сток в иллюстративной модели[10]. Также формулируется принцип «фононной антенны»: «согласование расщепления энергетических уровней с максимумом спектральной плотности флуктуаций среды» может оптимизировать транспорт энергии, напрямую связывая задачу проектирования с инженерией спектральной плотности и структурой экситонного гамильтониана[10].
Важным нюансом является то, что ENAQT не требует долгоживущей запутанности. В одном анализе транспорта с участием дефазировки заявлялось, что «наличие запутанности не играет существенной роли для транспорта энергии и может даже препятствовать ему», переосмысливая преимущество транспорта в терминах интерференции и дефазировки, а не запутанности как ресурса[23]. В стационарных моделях Линдблада сетей типа FMO также обнаруживается, что «существуют независимые от времени когерентности» даже в неравновесном стационарном состоянии, что эти когерентности могут влиять на транспорт положительно или отрицательно, и что добавление дефазировки «уменьшает, но не разрушает» когерентный транспорт; более того, «перенос возбуждения ... может быть улучшен добавлением внешнего шума» в рамках этой структуры[24].
Вибронная переинтерпретация
Вибронные и вибрационные объяснения долгоживущих осцилляций
Важным событием после 2010 года стал аргумент о том, что долгоживущие осцилляции в 2D-спектрах часто происходят от вибрационной когерентности, а не от долгоживущей межэкситонной электронной когерентности. Вибронно-экситонная модель явно рассматривала одну вибрационную моду на мономер и предсказывала осцилляции в 2D-спектрах FMO с «временами дефазировки 1,3 ps при 77 K», связывая долгоживущие когерентности с «суперпозициями вибронных экситонных состояний, локализованных на одном и том же пигменте»[25]. В той же работе подчеркивалось, что вибронные экситонные когерентности могут быть «удивительно долгоживущими» с лишь незначительным затуханием на временном масштабе 2 ps, и описывался двухфазный распад, в котором начальный распад 200 fs связан с когерентностями, локализованными на разных пигментах, в то время как долгоживущие осцилляции отражают когерентности, локализованные на одном и том же пигменте[25]. Механистически коррелированные флуктуации возникают потому, что взаимодействие системы с термостатом не зависит от состояния вибрационной моды, поэтому вибронные уровни могут испытывать «высококоррелированные флуктуации», обеспечивая медленную дефазировку; для объяснения сильных диполей перехода в вибронных состояниях привлекается «заимствование интенсивности» (intensity borrowing)[26].
На экспериментально-интерпретационном уровне исследование FMO методом 2D фотонного эха при комнатной температуре показало, что спектры «не дают доказательств какой-либо долгоживущей электронной квантовой когерентности», а вместо этого «подтверждают ортодоксальный взгляд на быстро затухающую электронную квантовую когерентность на временном масштабе 60 fs»[6]. Использованная логика опиралась на антидиагональный срез 2D-спектра для оценки однородной ширины линии , что соответствует времени электронной дефазировки , которое «устанавливает принципиальный верхний предел» для распада любых осцилляций, происходящих от биений между экситонными переходами[6]. В том же анализе осцилляции в определенной области были связаны с вибрационной когерентностью: «осцилляции ... связаны с вибрационной когерентностью», и было сказано, что их частоты, времена жизни и амплитуды соответствуют молекулярным вибрационным модам, «а не долгоживущим электронным когерентностям»[6]. Поэтому авторы пришли к выводу, что «любая электронная когерентность исчезает в окне дефазировки 60 fs» и что «никакой дальнодействующий когерентный транспорт энергии» не требуется для объяснения общей эффективности[6].
Температурное исследование, охватывающее очень низкие температуры, утверждало, что «важная электронная квантовая когерентность возникает только при ... ~20 K», причем электронные когерентности сохраняются до 200 fs (вблизи антенны) и незначительно до 500 fs (на стороне реакционного центра), и что когерентность затухает быстрее с температурой, становясь несущественной выше 150 K[27]. В этой работе ранее зарегистрированные долгоживущие биения были приписаны вибрационному происхождению: «они возникают в результате смешивания вибрационных когерентностей в электронном основном состоянии», и «усиление», ранее приписываемое электронной когерентности, как утверждалось, было «чисто вызвано резонансными биениями вибрационных молекулярных мод в электронном основном состоянии»[27, 28]. Картина сильной связи системы с термостатом была подтверждена выведенной энергией реорганизации 120 cm, описанной как достаточная для сокращения времени жизни электронной когерентности и возникновения прерывистой локализации электронной волновой функции[28].
Эти результаты согласуются с более широким обобщением о том, что «межэкситонные когерентности слишком недолговечны, чтобы иметь какое-либо функциональное значение», и что наблюдаемые долгоживущие когерентности «происходят от импульсно возбужденных вибраций», наблюдаемых в фемтосекундной спектроскопии[7]. В частности, для белка FMO в этом синтезе приводятся рассчитанные времена дефазировки межэкситонных и оптических когерентностей «в диапазоне от 50 до 75 fs» и утверждается, что долгоживущие квантовые биения «несовместимы с межэкситонной когерентностью» и вместо этого демонстрируют признаки рамановски-активных вибрационных мод на поверхности основного состояния[7].
Вибронное смешивание как управляемый параметр проектирования
Хотя переинтерпретация снижает значимость долгоживущей чисто электронной когерентности, она не исключает квантовую структуру из фотосинтетической функции. Отдельная экспериментальная линия подчеркивает, что биологический контроль может настраивать вибронное смешивание для управления переносом энергии. В одном исследовании 2DES перенос энергии измерялся в FMO дикого типа и мутантном FMO в восстановительных и окислительных условиях, и было обнаружено, что в восстановительных условиях перенос энергии по двум путям равен, «потому что энергетический зазор экситонов 4–1 вибронно связан с вибрационной модой бактериохлорофилла-а», в то время как окисление выводит из резонанса, направляя экситоны преимущественно по непрямому пути и увеличивая вероятность тушения[29]. Модель Редфилда использовалась для того, чтобы показать, что комплекс достигает такого поведения путем настройки энергии конкретного сайта через окислительно-восстановительное состояние внутренних остатков цистеина[29].
В тесно связанном исследовании сообщалось, что многие когерентности возбужденных состояний «присутствуют исключительно в восстановительных условиях» и отсутствуют или ослаблены в окислительных условиях, и что их наличие коррелирует с вибронной связью, которая обеспечивает более быстрый и эффективный перенос энергии в восстановительных условиях[30]. Рост множества частот биений в диапазоне сотен волновых чисел использовался для доказательства того, что биения представляют собой когерентности возбужденных состояний с «преимущественно вибрационным характером», и результаты были резюмированы как предполагающие, что экситонный перенос энергии протекает через когерентный механизм, причем когерентности служат инструментом для отделения когерентной релаксации от переноса, вызванного стохастическими флуктуациями[30].
Синтез конкурирующих временных масштабов
Дебаты о когерентности в FMO часто резюмируются как столкновение временных масштабов, извлеченных из различных экспериментов и моделей. В таблице ниже собраны репрезентативные временные масштабы, связанные с когерентностью, и их интерпретация в цитируемой литературе.
Разнообразие временных масштабов в этой таблице не обязательно отражает экспериментальную противоречивость; скорее, оно отражает то, что различные типы когерентности (оптическая против межэкситонной против вибронной против вибрационной), различные аналитические подходы (однородная дефазировка на основе ширины линии против аппроксимации биений кросс-пиков) и различные модели среды (спектральная плотность вблизи , статический беспорядок, коррелированные флуктуации) подчеркивают разную физику и могут давать различные эффективные параметры дефазировки[6, 8, 13].
Связи за пределами FMO
Хотя FMO является парадигмальной системой, подобная физика проявляется во многих фотосинтетических комплексах. В реакционном центре фотосистемы II растений 2DES в сочетании с моделированием Редфилда использовалась для «выяснения роли когерентности» в разделении зарядов путем объединения эксперимента и теории, и сообщалось о наличии «квантовых биений» в течение по крайней мере 1 ps как при комнатной температуре, так и при 80 K[32]. Было сказано, что частоты осцилляций соответствуют внутримолекулярным вибрациям хлорофилла и совпадают с разностями энергий между экситонными состояниями и состояниями с переносом заряда (exciton–CT), что подтверждает картину резонанса между вибрационными модами и электронным континуумом[32]. В этом исследовании динамика была резюмирована как иллюстрирующая «прочную корреляцию между электронной когерентностью и сверхбыстрым и эффективным переносом электрона», и было высказано предположение, что вибронная когерентность вносит существенный вклад в высокую квантовую эффективность[32].
Независимое свидетельство того, что коррелированные белковые среды могут сохранять электронную когерентность, получено в эксперименте с двухцветным фотонным эхом на бактериальном реакционном центре. В этой системе данные выявили «длительную когерентность между двумя электронными состояниями», образованную смешиванием возбужденных состояний бактериофеофитина и вспомогательного бактериохлорофилла, и утверждалось, что эта когерентность «может быть объяснена только сильной корреляцией между индуцированными белком флуктуациями» энергий перехода соседних хромофоров[33]. Был сделан вывод, что коррелированные белковые среды сохраняют электронную когерентность и обеспечивают когерентное пространственное движение возбуждения, способствуя эффективному сбору и захвату энергии[33].
Эти более широкие случаи подтверждают общую точку зрения, сформулированную в комментариях: хотя «обнаружение когерентного транспорта энергии подпитало утверждения о том, что квантовые эффекты делают фотосинтез более эффективным», эксперименты показывают, что «взаимодействие между электронным и вибрационным движением также поддерживает когерентность» при разделении зарядов, подталкивая область к вибронным и вибрационным механизмам, а не к чисто электронной дальнодействующей когерентности как основному функциональному кандидату[34].
Последствия и открытые вопросы
Повторяющимся выводом в физической литературе является то, что функцию не следует приравнивать к долгоживущей межэкситонной когерентности. В одном синтезе утверждается, что «когерентность вносит свой вклад, но тонким образом», и доказывается, что требуются «более сложные теоретические модели», поскольку энергия не просто некогерентно перепрыгивает с молекулы на молекулу, что подразумевает роль когерентных эффектов, не сводимую к одной долгоживущей константе времени когерентности[9]. Тот же источник также подчеркивает, что светособирающие комплексы настроены так, чтобы «электронные энергетические зазоры ... тесно совпадали с вибрационными энергетическими зазорами», и что такой эволюционный отбор предполагает, что оптимизация частотных резонансов имеет функциональное значение — идея, согласующаяся с картинами фононной антенны и вибронного смешивания[9].
Однако степень, в которой любое наблюдаемое поведение типа квантовых блужданий является существенным, остается предметом дискуссий. В недавнем обзоре отмечается, что «существование квантовых блужданий при переносе энергии все еще обсуждается», а также содержится предостережение о том, что ускорение скорости за счет квантовых случайных блужданий «не гарантировано», со ссылкой на контрпримеры в литературе и подчеркиванием того, что моделирования на основе траекторий с квантовыми электронами и классическими ядрами может быть достаточно для описания эффективности FMO в некоторых анализах[35]. Это подтверждает необходимость уточнять, о каких именно квантовых сигнатурах идет речь (когерентность, интерференция, вибронное смешивание) и какое классическое сравнение используется[11, 35].
На методологическом фронте микроскопическое моделирование продолжает развиваться. В одном недавнем препринте сообщается о «непертурбативных, точных симуляциях микроскопических моделей» и утверждается о «долгоживущих экситонных когерентностях при 77 K и комнатной температуре» на пикосекундных временных масштабах, при этом одновременно подчеркивается, что огрубление (coarse-graining) спектральной плотности «полностью подавляет все осциллирующие черты» динамики когерентности при 300 K, тем самым недооценивая квантовые эффекты в реалистичных вибрационных средах[14]. Та же работа сообщает, что как при 77 K, так и при 300 K «узкие пики появляются во всем диапазоне вибрационных частот» внутрипигментных мод, что используется как вибронный «отпечаток пальца» структурированных фононных сред, влияющих на экситонную динамику[14]. Ввиду ранее высказанного предостережения о том, что нелинейная спектроскопия не может однозначно отличить электронную когерентность от вибрационной, такие микроскопические симуляции лучше всего рассматривать как часть интегрированного экспериментально-теоретического процесса вывода, а не как самостоятельное разрешение спора о когерентности[14].
Выводы
Ориентированная на физику квантовая биология трансформировала изучение фотосинтетического переноса энергии, превратив классическую задачу о скорости процесса в количественно ограниченную задачу об открытой квантовой системе, что стало возможным благодаря 2DES и смежным методам сверхбыстрой нелинейной спектроскопии, которые картируют связи возбужденных состояний и выявляют осциллирующие сигнатуры[1, 2]. В FMO ранние работы по 2DES сообщили о квантовых биениях, сохраняющихся в течение 660 fs при 77 K, и утверждали, что такая долгоживущая когерентность бросает вызов полуклассическим моделям прыжков и требует активного структурированного белкового термостата[3, 4]. Последующие эксперименты сообщили о сигнатурах когерентности, сохраняющихся до физиологических температур с характерными временами жизни порядка 100 fs и наблюдаемыми биениями за пределами 300 fs, что мотивировало появление обширной теоретической литературы по коррелированному шуму, non-Markovian динамике и инженерии спектральной плотности[2].
В то же время строгие перепроверки показали, что многие долгоживущие осцилляции в 2D-спектрах могут быть объяснены вибрационной когерентностью и вибронным смешиванием, а не долгоживущей межэкситонной электронной когерентностью. Анализы фотонного эха при температуре окружающей среды выводят электронную дефазировку порядка 60 fs и приписывают наблюдаемые долгоживущие осцилляции вибрационной когерентности, а всесторонние обзоры аналогично утверждают, что межэкситонные когерентности слишком кратковременны, чтобы быть функционально значимыми, и что долгоживущие сигналы возникают из импульсно возбужденных вибраций[6, 7].
Наиболее обоснованный на данный момент вывод, согласующийся с цитируемыми источниками, является многоуровневым. Во-первых, квантовая когерентность в фотосинтетических комплексах экспериментально наблюдается и теоретически ожидаема, но ее природа (электронная против вибронной против вибрационной) зависит от системы и наблюдаемой величины[3, 7, 25]. Во-вторых, функциональная роль квантовой механики более правдоподобно заключается в том, как белковая среда и структурированные спектральные плотности обеспечивают эффективный перенос через такие механизмы, как ENAQT, резонансное согласование фононных антенн и настраиваемое вибронное смешивание, а не в устойчивой дальнодействующей электронной когерентности при комнатной температуре[10, 20, 29]. Наконец, разрешение остающихся неопределенностей требует комбинированных стратегий: спектроскопии, предназначенной для разделения путей и типов когерентности, и микроскопических симуляций, учитывающих высокоструктурированные спектральные плотности и режимы сильной связи, которые делают недействительными чрезмерно огрубленные или чисто Markovian подходы[11, 14, 15].
