Tiivistelmä
Kaksiulotteinen elektronispektroskopia (2DES) on mahdollistanut koherentin eksitonidynamiikan ja ympäristön fluktuaatioiden välisen vuorovaikutuksen suoran tarkastelun pigmentti–proteiinikomplekseissa kartoittamalla viritystilojen kytkentöjä ja niiden aikakehitystä taajuustasossa[1, 2]. Fenna–Matthews–Olson (FMO) -kompleksissa tehdyssä uraauurtavassa 2D Fourier-muunnos-elektronispektroskopiatutkimuksessa raportoitiin ”suoraa näyttöä” ”huomattavan pitkäkestoisesta elektronisesta kvanttikoherenssista” ja siihen liittyvistä ”kvanttisykintäsignaaleista” eksitonien välillä 77 K lämpötilassa, sykinnän kestäessä 660 fs[3, 4]. Myöhemmät tutkimukset laajensivat nämä havainnot fysiologisiin lämpötiloihin raportoiden, että ”samat 77 K lämpötilassa havaitut kvanttisykintäsignaalit jatkuvat fysiologiseen lämpötilaan asti”, viritystilan koherenssin e-kertaisen elinajan ollessa 130 fs 277 K lämpötilassa ja koherenssia havaittiin yli 300 fs ajan[2]. Samaan aikaan fyysikot ja kemialliset fyysikot kehittivät avoimien kvanttisysteemien malleja, jotka osoittivat, että ei-markovilainen dynamiikka voi ylläpitää aaltomaista liikettä useiden satojen femtosekuntien ajan jopa 300 K lämpötilassa, ja että tavanomaiset markovilaiset Redfield-lähestymistavat voivat olla epäluotettavia, kun reorganisaatioenergiat eivät ole pieniä verrattuna elektronisiin kytkentöihin[5].
Kuitenkin merkittävä uudelleentulkinta on noussut esiin. Huoneenlämpötilan fotokaikuun perustuvien 2D-spektrien on väitetty asettavan elektroniselle defaasitumiselle noin 60 fs ylärajan, ja pitkäkestoiset oskillaatiot on luettu vibratorisen koherenssin eikä eksitonien välisen (puhtaasti elektronisen) koherenssin ansioksi[6]. Laaja synteesi päätyy vastaavasti tulokseen, jonka mukaan ”eksitonien väliset koherenssit ovat liian lyhytikäisiä ollakseen toiminnallisesti merkittäviä” ja että pitkäkestoiset oskillaatiot ”saavat alkunsa impulsiivisesti virittyneistä värähtelyistä” (usein perustilan Raman-aktiivisista moodeista)[7]. Nykyinen fysiikkavetoinen kuva on siten vivahteikas: kvanttikoherenssi fotosynteesissä on kokeellisesti todellista ja teoreettisesti väistämätöntä, mutta sen toiminnallinen rooli riippuu siitä, mitä koherensseja mitataan (optisia, eksitonien välisiä, vibronisia vai vibratorisia) sekä systeemi–ympäristö-vuorovaikutuksen mikroskooppisesta rakenteesta ja spektritiheydestä[7, 8].
Johdanto
Työskentelymääritelmä kvanttibiologialle fysiikan näkökulmasta on ”kvantti-ilmiöiden tunnistaminen ja tutkiminen biologisissa systeemeissä”, ja alaa kuvataan ”monimutkaisiin biosysteemeihin kätkeytyvän toiminnallisen kvanttimekaniikan etsinnäksi”[9]. Tässä laajassa agendassa fotosynteettisestä valonkeruusta tuli keskipiste, koska ultranopeat kokeet viittasivat koherenttiin kvanttidynamiikkaan pigmentti–proteiinikomplekseissa, kun taas teoreettisen analyysin oli kohdattava elektronisten viritysten ja ydinliikkeen välinen vahva kytkentä proteiiniympäristöissä[10, 11]. Kanoninen mallisysteemi tälle fysiikan ohjelmalle on FMO-kompleksi, jota on pitkään käytetty tutkimaan, kuinka elektroniset kytkennät mahdollistavat tehokkaan energiansiirron antennista reaktiokeskukseen; näkyvän valon alueen 2D-spektroskopia kehitettiinkin nimenomaan ”mittaamaan suoraan elektronisia kytkentöjä” FMO:ssa[12]. Varhaiset 2D-mittaukset osoittivat jo, että viritysenergia ei ”yksinkertaisesti putoa portaittain energian tikkaita pitkin”, vaan seuraa erillisiä polkuja, jotka riippuvat herkästi delokalisoituneiden viritystilojen aaltofunktioiden spatiaalisesta luonteesta – mikä on luonnostaan kvanttimekaaninen väite relevanttien ominaistilojen ja kytkentöjen luonteesta[12].
Fyysikon näkökulmasta FMO tarjoaa kokeellisesti rajoitetun testialustan avoimien kvanttisysteemien teorioille alueella, jossa useat yksinkertaistavat approksimaatiot voivat epäonnistua. Laajasti siteerattu huoli on, että FMO:ta ympäröivien proteiiniympäristöjen elektronisten viritysten ja ydinliikkeen välisen ”vahvan kytkennän (100 cm)” vuoksi perturbatiiviset, markovilaiset ja itsenäisen ympäristön approksimaatiot voivat pettää, mikä motivoi ei-perturbatiivisia ja ei-markovilaisia käsittelyjä[11]. Sama katsauslogiikka korostaa, että lähin ”klassinen” vertailukohta on Förster-malli, joka käsittelee siirtoa inkoherenttina nopeutena ja ”jättää huomiotta kaikki koherenssit tai superpositiot hilapaikkojen välillä”, mutta tämä voi olla riittämätöntä vahvan kytkennän alueella[11].
Koska ”lopputulos on se, että koherenssi vaikuttaa, mutta hienovaraisella tavalla”, fysiikkaan suuntautuneen kvanttibiologian keskeiseksi tehtäväksi on tullut erottaa (i) se, mikä on suoraan osoitettu spektroskopian ja mikroskooppisen mallinnuksen avulla, (ii) siitä, mitä on päätelty biologisesta toiminnasta[9]. Seuraavassa FMO-kirjallisuus on organisoitu kokeellisesti johdettujen koherenssiväittämien (2DES ja siihen liittyvät tekniikat), niiden mallintamiseen käytettyjen teoreettisten kehysten (mestarinyhtälöt, spektritiheydet ja ei-markovilaiset menetelmät), ympäristöavusteisen kuljetuksen paradigman sekä vibratorisen/vibronisen uudelleentulkinnan ympärille, joka on muokannut alan konsensusta 2010-luvun puolivälistä lähtien[7].
Vuoden 2007 2DES-tulokset
Kaksiulotteinen elektronispektroskopia tarjoaa taajuus–taajuus-korrelaatiokartan viritystilojen rakenteesta ja kytkennöistä, ja se voi erottaa dynaamisia merkkejä, kuten koherenttia sykintää, seuraamalla kuinka spektripiirteet kehittyvät ”populaatioajan” (odotusajan) funktiona[1, 2]. Vuoden 2007 FMO-tutkimuksessa 2D Fourier-muunnos-elektronispektroskopiaa käytettiin laajentamaan aikaisempia 2DES-tutkimuksia ja ”saamaan suoraa näyttöä huomattavan pitkäkestoisesta elektronisesta kvanttikoherenssista, jolla on tärkeä osa energiansiirtoprosesseissa” FMO:ssa[3]. Keskeinen kokeellinen tunnusmerkki oli, että ”kvanttikoherenssi ilmenee tyypillisinä, suoraan havaittavina kvanttisykintäsignaaleina eksitonien välillä” FMO:ssa 77 K lämpötilassa, mikä tulkittiin aaltomaiseksi energiansiirroksi[3]. Ratkaisevasti samassa artikkelissa korostettiin, että ”energiansiirtomekanismia kuvataan usein semiklassisilla malleilla, jotka perustuvat viritystila-populaatioiden ’hyppelyyn’ (hopping)”, ja 2DES-sykintä asetettiin todisteeksi siitä, että tällaiset mallit sivuuttavat välttämättömän koherentin dynamiikan[3].
Alkuperäisessä tulkinnassa korostettu aikaskaala oli, että ”kvanttisykintä kestää 660 fs”, mitä pidettiin yllättävänä suhteessa ”yleiseen oletukseen, jonka mukaan tällaisista oskillaatioista vastaavat koherenssit tuhoutuvat erittäin nopeasti”[4]. Samassa keskustelussa kirjoittajat esittivät, että näin pitkäkestoisen koherenssin toistaminen vaatii, että ”proteiinilla on oltava aktiivisempi rooli realistisessa ympäristömallissa”, eli ympäristön aiheuttamia fluktuaatioita ei voida käsitellä yksinkertaisena, korreloimattomana kohinana, joka vaikuttaa itsenäisesti kuhunkin kromoforiin[4]. He sisällyttivät myös eksplisiittisen diagnostiikan elektronisen kvanttisykinnän erottamiseksi vibratorisesta aaltopaketin liikkeestä: ”jos tämä oskillaatio johtuisi vibratorisesta aaltopaketin liikkeestä, eksitonipiikin odotettaisiin sen sijaan oskilloivan taajuudessa mutta säilyttävän vakion tilavuuden”[4].
Vaikka tämä vuoden 2007 väite toimi katalyyttinä, se toi välittömästi esiin vaikean käänteisen ongelman: koe havaitsee epälineaarisia optisia vastefunktioita, ei suoraan tiheysmatriisielementtejä, joten mekanistinen päättely edellyttää mallia siitä, kuinka systeemi–ympäristö-vuorovaikutukset synnyttävät havaitut oskilloivat ristipiikkisignaalit[4]. Juuri tällä alueella fyysikoiden työkalut – kvanttidynamiikka rakenteellisissa ympäristöissä, spektritiheydet ja ei-markovilaiset mestarinyhtälöt – muodostuivat alan keskiöön[5, 11].
Huoneenlämpötilan koherenssiväitteet
Keskeinen kysymys, jonka varhainen tutkimus herätti, oli se, säilyvätkö vastaavat koherenssitunnusmerkit fysiologisessa lämpötilassa. Vuoden 2010 2D Fourier-muunnos-elektronispektroskopiatutkimus raportoi, että ”samat 77 K lämpötilassa havaitut kvanttisykintäsignaalit jatkuvat fysiologiseen lämpötilaan asti” ja että vaiheen ja taajuuden yhdenmukaisuus osoittaa ”samaa kvanttikoherenssia kaikissa lämpötiloissa”[2]. Samassa raportissa havaittiin viritystilan koherenssille 130 fs ”e-kertainen elinaika” 277 K lämpötilassa, sekä koherenssia, joka ”kesti yli 300 fs”, minkä kirjoittajat yhdistivät mahdollisuuteen, että aikakehitys voisi hyödyntää ympäristöavusteisia kvanttikuljetusmekanismeja[2]. He ehdottivat myös korreloidun kohinan kanssa yhteensopivaa mikroskooppista selitystä: sykintä säilyy, koska ”kyseisten viritystilojen energiat fluktuoivat siten, että energiaväli pysyy pitkälti vakiona”[2].
Riippumattomat 2DES-pohjaiset analyysit pyrkivät kvantifioimaan tiettyjen koherenssien defaasitumisnopeuksia alhaisessa lämpötilassa. Kehitettiin menetelmä ”yksittäisten koherenssien defaasitumisnopeuksien määrittämiseksi analysoimalla kvanttisykintää 2D-spektrien ristipiikeissä”, ja väitettiin, että kahden ”nollakvanttikoherenssin” elinajat ovat ”pikosekunnin luokkaa” 77 K lämpötilassa[13]. Samassa tutkimuksessa raportoitiin eksplisiittisiä sovitusarvoja: komponentille, jolla oli τ = 1/γ_p, saatiin Γ_1 = 1/τ_1 = 9 cm-1 ja komponentille, jolla oli τ = 1/γ_p, saatiin Γ_2 = 1/τ_2 = 14 cm-1[13]. Nämä vastaavat 1100 fs ja 700 fs elinaikoja, kun taas sykintä voisi olla vielä nähtävissä 1800 fs kohdalla[13]. Sitä vastoin yksikvanttikoherenssin (optinen) raportoitiin olevan τ = 100 fs, mikä vastaa noin 100 fs[13].
Ehdotettu fysikaalinen selitys pitkäkestoisen eksitonien välisen (nollakvantti) ja lyhytkestoisen optisen koherenssin väliselle erolle oli, että ”siirtymäenergian fluktuaatiot ovat korreloituneita koko kompleksin laajuisesti”, mikä saattaa johtua proteiinin spatiaalisesti yhtenäisistä dielektrisistä fluktuaatioista[13]. Tällaisessa korreloidun kohinan kuvassa nollakvanttikoherenssin vaiheen kehitys on tunnoton yhteismuotoisille fluktuaatioille, koska ”saman fluktuaation tuominen molempiin siirtymäenergioihin ω_a ja ω_b ... ei vaikuta relevanttien tiheysmatriisielementtien aikapropagaatioon”, kun otetaan huomioon vaiheen kehitys e-i(ω_b - ω_a)t[13]. Tämä päättelyketju kytkee suoraan kokeelliset havainnot (ristipiikkien sykinnät) avoimen kvanttisysteemin rakenteeseen (korreloituneet vs. korreloimattomat kytkennät ympäristöön) ja motivoi teoreettisia käsittelyjä, jotka menevät yksinkertaisia defaasitumismalleja pidemmälle[11, 13].
Menetelmät ja havaittavat suureet
Mitä 2DES voi ja mitä se ei voi yksiselitteisesti tunnistaa
Tiukasti fysiikan kannalta katsottuna 2DES-oskillaatioiden tulkinta on alideterminoitu, ellei pystytä sulkemaan pois vibratorisia osuuksia ja erottamaan polkujen interferenssejä. Myöhempi mikroskooppinen simulaatio totesi eksplisiittisesti, että ”epälineaarinen spektroskopia ei voi yksiselitteisesti erottaa koherenttia elektronista dynamiikkaa alivaimennetusta vibratorisesta liikkeestä”, korostaen, että varhaisia koherenssiväitteitä ajaneiden signaalien tulkitsemiseen vaaditaan tarkkoja mikroskooppisia simulaatioita[14]. Tämän varovaisuuden mukaisesti teoreettisissa ja kokeellisissa tutkimuksissa kehitettiin polarisaatioon ja symmetriaan perustuvia pulssisekvenssejä ”koherenttien kvanttioskillaatioiden” erottamiseksi ”inkoherentista energian dissipoinnista”, hyödyntäen ”moniulotteisten optisten signaalien perustavanlaatuisia symmetrioita” pulssisekvenssien suunnittelussa, jotka erottavat nämä kaksi osuutta[15].
Samassa symmetriavetoisessa 2D-fotokaikuanalyysissä ympäristöä mallinnettiin ylivaimennetun Brownin oskillaattorin spektritiheydellä, jossa ympäristön relaksaatioaika oli noin 100 fs ja reorganisaatioenergia noin 55 cm-1 jokaiselle bakterioklorofyllille, ja koherenttien tunnusmerkkien pääteltiin vaimenevan nopeasti: ”koherenssit vaimenevat 150 fs kuluessa”, kun taas ”C-signaalit osoittavat inkoherenttia relaksaatiota”[15]. Lisäksi ”koherentin regiimin” todettiin kestävän noin 200 fs, eksitoni-oskillaatioiden jakson ollessa 60–100 fs ja vastaavien taajuuksien noin 100–300 cm-1[15]. Nämä tulokset havainnollistavat toistuvaa teemaa: riippuen havaittavasta suureesta ja analyysimenetelmästä, 2D-signaaleista uutetut koherenssiajat voivat vaihdella välillä <60 fs ja >1 ps, mikä asettaa suuren painoarvon mallinnusoletuksille spektritiheyden rakenteesta, epäjärjestyksestä ja polkujen erottelusta[13, 15].
Atomistiset syötteet ja spektritiheydet
Merkittävä fysiikan panos on ollut yritys kytkeä kokeellisesti havaittu defaasituminen ja relaksaatio ympäristön atomistisiin malleihin spektritiheyksien kautta. Eräässä simulaatio-ohjelmassa yhdistettiin molekyylidynamiikka, elektronirakennelaskennat ja spektrisimulaatio, jotta saatiin ”lähestymistapa ilman vapaita parametreja”, jossa saadaan trajektoreita aikariippuvaiselle Hamiltonin operaattorille, joka sisältää ”aikariippuvaisia vertikaalisia viritysenergioita ... ja niiden keskinäisiä elektronisia kytkentöjä”[16]. Kyseisessä tutkimuksessa ennustettujen 300 K lämpötilan 2D-spektrien kuvattiin osoittavan ”lähes täydellistä pitkäkestoisten koherenssien katoamista”, kun matalan lämpötilan havaintoja ekstrapoloidaan huoneenlämpötilaan[16]. Sama lähestymistapa totesi, että hilapaikkaenergioiden jakautuminen on ”ei-gaussinen” ja että absorption viivanmuoto määräytyy ”pitkälti ei-gaussisen hilapaikkaenergioiden jakautumisen perusteella”[16].
Aiheeseen liittyvät atomistiset tutkimukset keskittyivät uuttamaan spektritiheyksiä FMO:lle eri liuottimissa ja lämpötiloissa. Simulaatioita glyseroli–vesi-seoksessa 310 K ja 77 K lämpötiloissa käytettiin ”määrittämään spektritiheyksiä, jotka vertautuvat hyvin aikaisempiin kokeellisiin arvioihin”, ja lähestymistavassa korostui QM/MM-käsittely, jossa ”jokaista BChl-yksikköä käsitellään erikseen” ja ympäristö sisällytetään voimakentän osittaisvarausten kautta[17]. Lämpötilassa 77 K hitaan liuottimen dynamiikan raportoitiin osoittavan ”staattisen epäjärjestyksen läsnäoloa”, tarkoittaen epäjärjestystä aikaskaaloilla, jotka ovat pidempiä kuin ne, jotka ovat merkityksellisiä spektritiheyksien muodostamiselle ympäristön korrelaatiofunktioista[17]. Samassa työssä raportoitiin, että saatujen spektritiheyksien amplitudi on ”noin tekijällä 2–3 pienempi kuin aikaisemmat tulokset”, ja korostettiin, että ”pigmenttien sähköstaattiset vuorovaikutukset ympäristönsä kanssa ovat avainasemassa”[17].
Teoreettiset kehykset
Avoimien systeemien regiimit ja Redfield-teorian rajat
Keskeinen teoreettinen viesti FMO-kirjallisuudesta on, että fysikaalinen regiimi ei ole puhtaasti koherentti eikä puhtaasti inkoherentti. Eräässä merkittävässä hierarkiapohjaisessa kvanttidynamiikan käsittelyssä fysiologisessa lämpötilassa korostettiin, että tyypillisissä fotosynteettisissä energiansiirtosysteemeissä (EET) ”reorganisaatioenergiat eivät ole pieniä verrattuna elektroniseen kytkentään”, joten ”Redfield-yhtälön lähestymistapa saattaa johtaa virheellisiin näkemyksiin tai vääriin johtopäätöksiin kvanttikoherenssista ja sen vuorovaikutuksesta proteiiniympäristön kanssa”[5]. Kyseisessä kehyksessä numeeristen tulosten raportoitiin osoittavan ”kvanttiaaltomaista liikettä”, joka jatkuu useita satoja femtosekunteja fysiologisessa lämpötilassa, ja ”koherentteja aaltomaisia liikkeitä”, jotka ovat havaittavissa jopa 350 fs ajan 300 K lämpötilassa[5].
Sama malli osoitti voimakasta ei-markovilaista herkkyyttä: regiimissä, jota kuvattiin ”vahvasti ei-markovilaiseksi”, hierarkiapohjainen yhtälö tuotti aaltomaista liikettä, joka kesti 550 fs 300 K lämpötilassa, mitä ”tavanomainen markovilainen Redfield-yhtälö ei pysty toistamaan”[5]. Tässä teoreettisessa tulkinnassa kvanttidelokalisaation väitettiin auttavan ”voittamaan paikallisia energialoukkuja”, ja kompleksia tutkittiin mahdollisena ”tasasuuntaajana” yksisuuntaiselle energiavirralle hyödyntämällä kvanttikoherenssia ja proteiinin säätelemää hilapaikkaenergioiden maisemaa[5].
Täydentävä näkemys katsauskirjallisuudessa asettaa kvanttikoherentin kuvan vastakkain Förster-teorian kanssa: Försteriä kuvataan lähimmäksi klassiseksi malliksi, koska se käsittelee virityksen siirtoa inkoherenttina nopeutena ja ”jättää huomiotta kaikki koherenssit”, kun taas vahva eksitoni–värähtely-kytkentä vaatii hienostuneempia dynamiikkamalleja kuin ne, jotka ennustavat inkoherenttia hyppelyä[9, 11]. Tämä asettaa fyysikoiden mallinnusagendan: rakentaa malleja, jotka interpoloivat koherentin Hamiltonin dynamiikan ja inkoherentin hyppelyn välillä säilyen uskollisina kokeellisesti tai atomistisesti rajoitetuille spektritiheyksille[11, 17].
Hierarkkiset liikeyhtälöt ja ei-markovilainen mallinnus
Useat tutkimuslinjat korostavat ei-markovilaisten menetelmien tarvetta. HEOM-painotteinen tutkimus huomautti, että yleiset Redfield- ja Lindblad-mestarinyhtälöt ”eivät ota huomioon proteiinin värähtelyjen ei-markovilaista käyttäytymistä”, jota voidaan mallintaa bakterioklorofyllien kanssa vuorovaikutuksessa olevana fononiympäristönä[18]. Tässä asetelmassa HEOM-menetelmää käytettiin ratkaisemaan FMO-monomeerin dynamiikka huoneenlämpötilassa ja seuraamaan koherenssi- ja kietoutumismittareita, mukaan lukien havainnot transientista kietoutumisesta tiettyjen bakterioklorofyllipaikkojen välillä, joka ”sammuu ennen 0,5 ps”[18]. Vaikka tällaiset kietoutumisanalyysit ovat mallista riippuvaisia, ne korostavat, että avoimen systeemin tila voi sisältää epätriviaaleja kvanttikorrelaatioita alipikosekuntien aikaskaaloilla ja että tämä dynamiikka on herkkä parametreille, kuten reorganisaatioenergioille, ja koherenssin ”putoamiselle” noin 0,2 ps kohdalla tietyissä parametriasetuksissa[18].
Atomistiset avoimen systeemin lähestymistavat pyrkivät myös toistamaan kokeellisia aikaskaaloja turvautumatta oletettuihin staattisiin korrelaatioihin. Eräässä tutkimuksessa yhdistettiin molekyylidynamiikka, aikariippuvainen tiheysfunktionaaliteoria ja avoimen kvanttisysteemin lähestymistavat EET-dynamiikan simuloimiseksi, esiteltiin ”uudenlainen ... lähestymistapa kvanttikorjausten lisäämiseksi” ja raportoitiin koherenttia sykintää, joka kesti noin 400 fs 77 K lämpötilassa ja 200 fs 300 K lämpötilassa, sisältäen kvantitatiivisen vertailun HEOM- ja muihin menetelmiin[19]. Huomionarvoista on, että kyseinen työ raportoi, että ”hilapaikkaenergioiden ristikorrelaatiolla ei ole merkittävää roolia” energiansiirron dynamiikassa, mikä viittaa siihen, että pitkäkestoinen sykintä ei välttämättä vaadi vahvoja hilapaikkaenergioiden ristikorrelaatioita Hamiltonin operaattorin taustalla olevissa fluktuaatioissa[19].
Vibroninen spektritiheysrakenne ja puhtaasti elektroninen koherenssi
Eräs erillinen teoreettinen mekanismi pitkäkestoisen elektronisen koherenssin ylläpitämiseksi dissipatiivisessa eksitonidynamiikassa korostaa spektritiheyden matalataajuista käyttäytymistä. Eräässä tutkimuksessa laskettujen 2D-spektrien pitkäkestoisen sykinnän huomattiin ulottuvan ”1,2 ps:sta 4 K lämpötilassa 0,3 ps:iin 277 K lämpötilassa”, ja ehdotettiin ”vaihtoehtoista mekanismia” tuottamaan ”pitkäkestoista ja puhtaasti elektronista koherenssia” vahvasta dissipatiivisesta kytkennästä huolimatta[8]. Keskeinen argumentti oli, että ”spektritiheyden jatkuvan osan huolellinen mallinnus kohti nollataajuutta on välttämätöntä”, koska se määrittää puhtaan defaasitumisnopeuden γ_p, ja että super-Ohmisella alulla ”J(0) = 0 ja puhdas defaasitumistermi häviää γ_p = 0”, jolloin dekoherenssi syntyy vain relaksaation kautta[8]. Vastaavasti ristipiikkien oskillaatioiden ennustettiin pysyvän näkyvissä 277 K lämpötilassa super-Ohmisessa tapauksessa, kun taas ne vähenevät merkittävästi tai puuttuvat Drude–Lorentz-muodossa[8].
Kokonaisuutena nämä teoreettiset tulokset selittävät, miksi koherenssidebatti on pysynyt teknisesti vaikeana: mitatut oskillaatiot heijastavat elektronisten kytkentöjen, epäjärjestyksen, vibronisen rakenteen ja ympäristön spektritiheyden konvoluutiota, ja kilpailevat oletukset matalataajuisesta spektripainosta voivat laadullisesti muuttaa ennustettua defaasitumista, vaikka yleinen energiansiirron tehokkuus pysyisikin korkeana[8].
Ympäristöavusteinen kvanttikuljetus
Keskeinen käsitteellinen kehitys fysiikan ja kvantti-informaatioteorian puolelta on, että kohina voi edistää, eikä vain vaimentaa, kuljetusta epäjärjestyneissä verkoissa. Eräs tutkimus osoitti, että ”jopa nollalämpötilassa eksitonien kuljetusta dissipatiivisten kvanttiverkkojen läpi voidaan tehostaa paikallisella defaasitumiskohinalla”, ja kuvasi mekanismin defaasitumisen aiheuttamana hilapaikkaenergioiden levenemisenä, joka saa ”vierekkäisten paikkojen levenneet viivat limittymään”, jolloin populaation siirto tehostuu resonanssimoodien tullessa saataville[20]. Samassa analyysissä korostettiin, että nopeaa siirtoa ”ei voida selittää puhtaasti koherentin dynamiikan avulla” ja että nopeutuminen johtuu defaasitumisesta, joka voi olla jopa paikallista[20].
Täydentävä kehys yleisti jatkuva-aikaiset kvanttikävelyt ”epäunitaariseen ja lämpötilasta riippuvaiseen dynamiikkaan Liouville-avaruudessa, joka on johdettu mikroskooppisesta Hamiltonin operaattorista”, Lindblad-formalismin puitteissa[21]. Tässä lähestymistavassa ”vapaan Hamiltonin evoluution ja ympäristön termisten fluktuaatioiden välisen vuorovaikutuksen” väitettiin lisäävän FMO:n siirtotehokkuutta ”noin 70 %:sta 99 %:iin”, käyttäen universaalia mittaria kuljetustehokkuudelle ja sen suskeptiivisuudelle[21]. Myöhempi käsitteellinen analyysi tarjosi ”universaalin alkuperän” ympäristöavusteiselle kvanttikuljetukselle (ENAQT) defaasituvissa ympäristöissä todeten, että ENAQT syntyy kahden kilpailevan prosessin vuoksi: defaasitumisen taipumuksesta tehdä populaatiosta yhtenäinen ja eksitonitiheyden gradientin muodostumisesta lähteen ja nielun välille[22]. Tässä kehyksessä eksitonivirran suhde defaasitumiseen osoittaa epämonotonista riippuvuutta, jolla on maksimi äärellisellä defaasitumisvoimakkuudella, mikä ”viestii ENAQT:n ilmentymisestä”, ja tämä kehystetään eksplisiittisesti merkittäväksi, koska defaasituminen on dissipatiivista mutta voi silti tehostaa virtaa ja energiavirtausta[22].
Laajempi katsauskirjallisuus toteaa vastaavasti, että puhdas defaasitumiskohina voi ”tehostaa sekä nopeutta että saantoa” energiansiirrossa verrattuna ”täydellisen koherenttiin evoluutioon”, ja tarjoaa interferenssiin perustuvan selityksen: puhdas defaasituminen rikkoo vaihekoherenssin, jolloin tunnelointiamplitudit eivät enää kumoa toisiaan, johtaen täydelliseen siirtoon nieluun havainnollistavassa mallissa[10]. Se muotoilee myös ”fononiantenni”-periaatteen: ”energiatason jakautumisen sovittaminen ympäristön fluktuaatioiden spektritiheyden maksimiin” voi optimoida energiankuljetuksen, kytkien suunnitteluongelman suoraan spektritiheyden muokkaamiseen ja eksitonisen Hamiltonin operaattorin rakenteeseen[10].
Tärkeä vivahde on, että ENAQT ei vaadi pitkäkestoista kietoutumista. Eräs defaasituminen-avusteisen kuljetuksen analyysi totesi, että ”kietoutumisen läsnäololla ei ole välttämätöntä roolia energiankuljetuksessa ja se saattaa jopa estää sitä”, muotoillen kuljetusedun uudelleen interferenssin ja defaasitumisen eikä kietoutumisen avulla[23]. FMO:n kaltaisten verkkojen tasapainotilan Lindblad-malleissa todetaan vastaavasti, että ”on olemassa aikariippumattomia koherensseja” jopa epätasapainon vakaassa tilassa, että nämä koherenssit voivat vaikuttaa kuljetukseen positiivisesti tai negatiivisesti, ja että defaasitumisen lisääminen ”vähentää, mutta ei tuhoa” koherenttia kuljetusta; lisäksi tässä kehyksessä ”virityksen siirtoa ... voidaan parantaa ulkoisen kohinan avulla”[24].
Vibroninen uudelleentulkinta
Vibroniset ja vibratoriset selitykset pitkäkestoisille oskillaatioille
Merkittävä vuoden 2010 jälkeinen kehitys on ollut argumentti, jonka mukaan 2D-spektrien pitkäkestoiset oskillaatiot saavat usein alkunsa vibratorisesta koherenssista, eivät pitkäkestoisesta eksitonien välisestä elektronisesta koherenssista. Vibronis-eksitonimalli käsitteli eksplisiittisesti yhtä vibratorista moodia monomeeria kohden ja ennusti oskillaatioita FMO:n 2D-spektreissä ”1,3 ps defaasitumisajoilla 77 K lämpötilassa”, jäljittäen pitkäkestoiset koherenssit ”samaan pigmenttiin paikallistuneiden vibronisten eksitonitilojen superpositioihin”[25]. Sama tutkimus korosti, että vibroniset eksitonikoherenssit voivat olla ”huomattavan pitkäkestoisia” vain vähäisellä vaimenemisella 2 ps aikaskaalalla, ja kuvasi kaksivaiheista hajoamista, jossa alkuperäinen 200 fs hajoaminen liittyy eri pigmentteihin paikallistuneisiin koherensseihin, kun taas pitkäkestoiset oskillaatiot heijastavat samaan pigmenttiin paikallistuneita koherensseja[25]. Mekanistisesti korreloituneet fluktuaatiot syntyvät, koska systeemi–ympäristö-vuorovaikutus on riippumaton vibratorisesta tilasta, joten vibroniset tasot voivat kokea ”erittäin korreloituneita fluktuaatioita”, mikä johtaa hitaaseen defaasitumiseen; ”intensiteetin lainausta” käytetään selittämään vahvoja siirtymädipoleja vibronisissa tiloissa[26].
Kokeellis-tulkinnallisella tasolla FMO:n huoneenlämpötilan fotokaiku-2D-tutkimus esitti, että spektrit ”eivät anna näyttöä mistään pitkäkestoisesta elektronisesta kvanttikoherenssista”, vaan sen sijaan ”vahvistavat ortodoksisen näkemyksen nopeasti vaimenevasta elektronisesta kvanttikoherenssista 60 fs aikaskaalalla”[6]. Käytetty logiikka hyödynsi 2D-spektrin antidiagonaalista leikkausta homogeenisen viivanleveyden arvioimiseen, mikä vastasi elektronista defaasitumisaikaa, joka ”asettaa periaatteellisen ylärajan” kaikkien eksitonisten siirtymien välisestä sykinnästä alkunsa saavien oskillaatioiden vaimenemiselle[6]. Samassa analyysissä tietyn alueen oskillaatiot kytkettiin vibratoriseen koherenssiin: ”oskillaatiot ... liittyvät vibratoriseen koherenssiin”, ja niiden taajuuksien, elinaikojen ja amplitudien todettiin vastaavan molekyylien värähtelymoodeja ”eivätkä pitkäkestoisia elektronisia koherensseja”[6]. Kirjoittajat päättelivät siten, että ”kaikki elektroninen koherenssi katoaa 60 fs defaasitumisikkunassa” ja että ”mitään pitkän kantaman koherenttia energiankuljetusta” ei tarvita yleisen tehokkuuden selittämiseksi[6].
Lämpötilariippuvainen tutkimus, joka ulottui erittäin mataliin lämpötiloihin, esitti, että ”merkittävää elektronista kvanttikoherenssia esiintyy vain ... ~20 K lämpötilassa”, elektronisten koherenssien kestäessä 200 fs (lähellä antennia) ja marginaalisesti jopa 500 fs (reaktiokeskuksen puolella), ja että koherenssi vaimenee nopeammin lämpötilan noustessa tullen merkityksettömäksi yli 150 K lämpötilassa[27]. Kyseisessä työssä aikaisemmin raportoidut pitkäkestoiset sykinnät luettiin vibratorisiksi alkuperältään: ”ne johtuvat sekoittuneista vibratorisista koherensseista elektronisessa perustilassa”, ja aikaisemmin elektroniselle koherenssille osoitetun ”vahvistuksen” väitettiin olevan ”puhtaasti elektronisen perustilan vibratoristen molekyylimoodien resonantin sykinnän aiheuttamaa”[27, 28]. Vahvaa systeemi–ympäristö-kytkentää tuki päätelty 120 cm reorganisaatioenergia, jota kuvattiin riittäväksi lyhentämään elektronisen koherenssin elinaikoja ja tuottamaan elektronisen aaltofunktion ajoittaista paikallistumista[28].
Nämä tulokset ovat linjassa laajemman synteesin kanssa, jonka mukaan ”eksitonien väliset koherenssit ovat liian lyhytikäisiä ollakseen toiminnallisesti merkittäviä” ja että havaitut pitkäkestoiset koherenssit ”saavat alkunsa impulsiivisesti virittyneistä värähtelyistä”, joita havaitaan femtosekuntispektroskopiassa[7]. Erityisesti FMO-proteiinin osalta kyseinen synteesi raportoi lasketuiksi eksitonien välisten ja optisten koherenssien defaasitumisajoiksi ”välillä 50 ja 75 fs”, ja esittää, että pitkäkestoiset kvanttisykinnät ovat ”ristiriidassa eksitonien välisen koherenssin kanssa” ja osoittavat sen sijaan merkkejä Raman-aktiivisista värähtelymoodeista perustilan pinnalla[7].
Vibroninen sekoittuminen säädettävänä suunnitteluparametrina
Vaikka uudelleentulkinta vähentää puhtaasti elektronisen pitkäkestoisen koherenssin merkitystä, se ei poista kvanttirakennetta fotosynteettisestä toiminnasta. Erillinen kokeellinen linja korostaa, että biologinen säätely voi virittää vibronista sekoittumista energiansiirron ohjaamiseksi. Eräässä 2DES-tutkimuksessa energiansiirtoa mitattiin villi-tyypin ja mutantin FMO-komplekseissa pelkistävissä ja hapettavissa olosuhteissa, ja havaittiin, että pelkistävissä olosuhteissa energiansiirto kahden polun kautta on yhtä suuri, ”koska eksitoni 4–1 energiaväli on vibronisesti kytketty bakterioklorofylli-a:n värähtelymoodiin”, kun taas hapettuminen vie resonanssin pois vireestä, ohjaten eksitonit ensisijaisesti epäsuoran polun kautta ja lisäten sammutuksen todennäköisyyttä[29]. Redfield-mallia käytettiin osoittamaan, että kompleksi saavuttaa tämän käyttäytymisen virittämällä tiettyä hilapaikkaenergiaa sisäisten kysteiinitähteiden redox-tilan kautta[29].
Eräs läheisesti liittyvä tutkimus raportoi, että monet viritystilan koherenssit ovat ”läsnä yksinomaan pelkistävissä olosuhteissa” ja puuttuvat tai ovat vaimentuneet hapettavissa olosuhteissa, ja että niiden läsnäolo korreloi vibronisen kytkennän kanssa, joka tuottaa nopeamman ja tehokkaamman energiansiirron pelkistävissä olosuhteissa[30]. Useiden sykintätaajuuksien kasvua satojen aaltolukujen alueella käytettiin perusteena sille, että sykinnät ovat viritystilan koherensseja, joilla on ”pääasiassa vibratorinen luonne”, ja tulokset tiivistettiin viittaamaan siihen, että eksitoninen energiansiirto etenee koherentin mekanismin kautta, koherenssien toimiessa työkaluna koherentin relaksaation erottamiseksi stokastisten fluktuaatioiden ajamasta siirrosta[30].
Kilpailevien aikaskaalojen synteesi
FMO-koherenssidebatti tiivistetään usein eri kokeista ja malleista uutettujen aikaskaalojen ristiriitana. Alla oleva taulukko kerää edustavia koherenssiin liittyviä aikaskaaloja ja niiden ilmoitettuja tulkintoja viitatuissa lähteissä.
Tämän taulukon aikaskaalojen moninaisuus ei välttämättä heijasta kokeellista epäjohdonmukaisuutta; se heijastaa pikemminkin sitä, että eri koherenssityypit (optinen vs. eksitonien välinen vs. vibroninen vs. vibratorinen), eri analyysitavat (viivanleveyteen perustuva homogeeninen defaasituminen vs. ristipiikkien sykinnän sovitukset) ja eri ympäristömallit (spektritiheys lähellä nollaa, staattinen epäjärjestys, korreloidut fluktuaatiot) korostavat eri fysiikkaa ja voivat tuottaa erilaisia tehollisia defaasitumisparametreja[6, 8, 13].
Yhteydet FMO:n ulkopuolelle
Vaikka FMO on ollut paradigmaattinen systeemi, vastaavaa fysiikkaa esiintyy muissakin fotosynteettisissä komplekseissa. Kasvien fotosysteemi II:n reaktiokeskuksessa 2DES-menetelmää yhdistettynä Redfield-mallinnukseen käytettiin ”selvittämään koherenssin roolia” varauksen erottumisessa yhdistämällä koe ja teoria, ja ”kvanttisykinnän” raportoitiin olevan läsnä vähintään 1 ps ajan sekä huoneenlämpötilassa että 80 K lämpötilassa[32]. Oskillaatiotaajuuksien sanottiin vastaavan klorofyllin molekyylinsisäisiä värähtelyjä ja täsmäävän eksitoni- ja varaustilojen (eksitoni–CT) välisiin energiaeroihin, tukeen resonanssikuvaa värähtelymoodien ja elektronisten tilojen välillä[32]. Kyseisessä tutkimuksessa dynamiikka tiivistettiin havainnollistamaan ”vahvaa korrelaatiota elektronisen koherenssin ja ultranopean sekä tehokkaan elektroninsiirron välillä”, ja vibronisen koherenssin ehdotettiin edistävän olennaisesti korkeaa kvanttitehokkuutta[32].
Riippumatonta näyttöä siitä, että korreloidut proteiiniympäristöt voivat säilyttää elektronisen koherenssin, saatiin kaksivärisestä fotokaikukokeesta bakteerin reaktiokeskuksessa. Kyseisessä systeemissä data paljasti ”pitkäkestoisen koherenssin kahden elektronisen tilan välillä”, jotka muodostuvat bakteriofeofytiinin ja avustavan bakterioklorofyllin viritystilojen sekoittumisesta, ja väitettiin, että koherenssi ”voidaan selittää vain vierekkäisten kromoforien siirtymäenergioiden proteiinin aiheuttamien fluktuaatioiden vahvalla korrelaatiolla”[33]. Johtopäätös oli, että korreloidut proteiiniympäristöt säilyttävät elektronisen koherenssin ja sallivat virityksen koherentin spatiaalisen liikkeen, mahdollistaen tehokkaan energiankeruun ja loukutuksen[33].
Nämä laajemmat tapaukset tukevat kommenteissa esitettyä yleistä näkemystä: vaikka ”koherentin energiankuljetuksen havaitseminen on ruokkinut väitteitä siitä, että kvantti-ilmiöt tekevät fotosynteesistä tehokkaampaa”, kokeet viittaavat siihen, että ”elektronisen ja vibratorisen liikkeen välinen vuorovaikutus ylläpitää myös koherenssia” varauksen erottumisessa, ohjaten alaa kohti vibronisia ja vibratorisia mekanismeja puhtaasti elektronisen pitkän kantaman koherenssin sijasta keskeisenä toiminnallisena tekijänä[34].
Vaikutukset ja avoimet kysymykset
Toistuva havainto fysiikan kirjallisuudessa on se, että toimintaa ei tulisi rinnastaa pitkäkestoiseen eksitonien väliseen koherenssiin. Eräs synteesi toteaa, että ”koherenssi vaikuttaa, mutta hienovaraisella tavalla”, ja esittää, että ”hienostuneempia teoreettisia malleja” tarvitaan, koska energia ei vain hyppää inkoherentisti molekyylistä toiseen, mikä viittaa koherenttien vaikutusten rooliin, jota ei voida palauttaa yhteen pitkäkestoiseen koherenssin aikavakioon[9]. Sama lähde korostaa myös, että valonkeruukompleksit on viritetty siten, että ”elektroniset energiavälit ... täsmäävät läheisesti vibratoristen energiavälien kanssa”, ja että tällainen evolutionäärinen valinta viittaa siihen, että taajuusresonanssien optimoinnilla on toiminnallista merkitystä – idea, joka on linjassa fononiantenni- ja vibroninen sekoittuminen -kuvien kanssa[9].
Kuitenkin se, missä määrin havaittu kvanttikävelyn kaltainen käyttäytyminen on välttämätöntä, on yhä keskustelun kohteena. Tuore katsaus huomauttaa, että ”kvanttikävelyn olemassaolo energiansiirrossa on edelleen keskustelun alla”, ja varoittaa myös, että kvanttisatunnaiskävelyn tuottama nopeuden parannus ”ei ole taattu”, viitaten kirjallisuuden vastaesimerkkeihin ja korostaen, että trajektoripohjaiset simulaatiot kvanttielektroneilla ja klassisilla ytimillä voivat joissakin analyyseissä riittää kuvaamaan FMO:n tehokkuutta[35]. Tämä vahvistaa tarvetta täsmentää, mitä kvanttitunnusmerkkejä väitetään esiintyvän (koherenssi, interferenssi, vibroninen sekoittuminen) ja mitä klassista vertailukohtaa käytetään[11, 35].
Metodologisella rintamalla mikroskooppinen mallinnus jatkaa kehittymistään. Eräs äskettäinen preprint-artikkeli raportoi ”ei-perturbatiivisia, tarkkoja mikroskooppisia mallisimulaatioita” ja väittää ”pitkäkestoisia eksitonisia koherensseja 77 K lämpötilassa ja huoneenlämpötilassa” pikosekuntien aikaskaaloilla, korostaen samalla, että spektritiheyden karkeistaminen ”vaimentaa täysin kaikki koherenssidynamiikan oskilloivat piirteet” 300 K lämpötilassa, aliarvioiden siten kvanttivaikutukset realistisissa värähtely-ympäristöissä[14]. Sama työ raportoi, että sekä 77 K että 300 K lämpötiloissa ”kapeita piikkejä ilmestyy koko pigmentin sisäisten värähtelytaajuuksien alueelle”, mitä käytetään vibronisena sormenjälkenä rakenteellisista fononiympäristöistä, jotka vaikuttavat eksitonidynamiikkaan[14]. Ottaen huomioon aikaisemman varoituksen siitä, ettei epälineaarinen spektroskopia voi yksiselitteisesti erottaa elektronista koherenssia vibratorisesta koherenssista, tällaiset mikroskooppiset simulaatiot on parasta nähdä osana integroitua kokeellis-teoreettista päättelyketjua eikä itsenäisenä ratkaisuna koherenssidebattiin[14].
Johtopäätökset
Fysiikkavetoinen kvanttibiologia on muuttanut fotosynteettisen energiansiirron tutkimuksen klassisesta nopeusprosessista kvantitatiivisesti rajoitetuksi avoimen kvanttisysteemin ongelmaksi, kiitos 2DES:n ja muiden ultranopeiden epälineaaristen spektroskopioiden, jotka kartoittavat viritystilojen kytkentöjä ja paljastavat oskilloivia tunnusmerkkejä[1, 2]. FMO-kompleksissa varhainen 2DES-työ raportoi kvanttisykinnän kestävän 660 fs 77 K lämpötilassa ja väitti, että tällainen pitkäkestoinen koherenssi haastaa semiklassiset hyppelymallit ja vaatii aktiivisen, rakenteellisen proteiiniympäristön[3, 4]. Seurantakokeet raportoivat koherenssitunnusmerkkien säilyvän fysiologisiin lämpötiloihin saakka tyypillisten elinaikojen ollessa 100 fs luokkaa ja havaittavan sykinnän kestäessä yli 300 fs, mikä motivoi laajaa teoreettista kirjallisuutta korreloidusta kohinasta, ei-markovilaisesta dynamiikasta ja spektritiheyden muokkaamisesta[2].
Samaan aikaan tarkat uudelleenarvioinnit ovat osoittaneet, että monet 2D-spektrien pitkäkestoiset oskillaatiot voidaan selittää vibratorisella koherenssilla ja vibronisella sekoittumisella pitkäkestoisen eksitonien välisen elektronisen koherenssin sijaan. Huoneenlämpötilan fotokaikuanalyysit päättelevät elektronisen defaasitumisen olevan 60 fs luokkaa ja lukevat havaitut pitkäkestoiset oskillaatiot vibratorisen koherenssin ansioksi, ja kattavat katsaukset toteavat vastaavasti, että eksitonien väliset koherenssit ovat liian lyhytikäisiä ollakseen toiminnallisesti merkittäviä ja että pitkäkestoiset signaalit saavat alkunsa impulsiivisesti virittyneistä värähtelyistä[6, 7].
Puolustettavissa oleva nykyinen johtopäätös, joka on linjassa viitattujen lähteiden kanssa, on siten kerroksellinen. Ensinnäkin kvanttikoherenssi fotosynteettisissä komplekseissa on kokeellisesti havaittu ja teoreettisesti odotettu, mutta sen luonne (elektroninen vs. vibroninen vs. vibratorinen) riippuu systeemistä ja havaittavasta suureesta[3, 7, 25]. Toiseksi kvanttimekaniikan toiminnallinen rooli on todennäköisemmin siinä, kuinka proteiiniympäristöt ja rakenteelliset spektritiheydet mahdollistavat tehokkaan siirron ENAQT:n, fononiantenni-resonanssisovituksen ja säädettävän vibronisen sekoittumisen kaltaisten mekanismien kautta, pikemmin kuin ylläpidetyn pitkän kantaman elektronisen koherenssin kautta huoneenlämpötilassa[10, 20, 29]. Lopuksi jäljellä olevien epäselvyyksien ratkaiseminen vaatii yhdistettyjä strategioita: spektroskopiaa, joka on suunniteltu erottamaan polut ja koherenssityypit, sekä mikroskooppisia simulaatioita, jotka kunnioittavat erittäin rakenteellisia spektritiheyksiä ja vahvan kytkennän regiimejä, jotka tekevät liian karkeistetuista tai puhtaasti markovilaisista käsittelyistä pätemättömiä[11, 14, 15].
